Tristeza de los cítricos (Citrus Tristeza Virus, CTV)

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Etiología (agente causal)

CTV (Citrus tristeza virus), miembro del grupo closterovirus cuya partícula es alargada y flexuosa de aproximadamente 2.500 nm de longitud. El genoma fue secuenciado por Karasev et al. en 1995. El CTV tiene viriones largos y flexibles (2000 nm × 10–12 nm) que están encapsidados por dos proteínas de la cápside. El genoma de ARN monocatenario de CTV, que es de ~ 19,3 kb, codifica doce marcos de lectura abiertos (ORF). Diez ORF del extremo 3′ codifican las siguientes proteínas: proteínas de recubrimiento mayor (CP) y menor (CPm), p65 [homólogo de la proteína de choque térmico 70 (HSP70)] y p61 que están involucradas en el ensamblaje de viriones (Tatineni et al., 2000); una proteína p6 hidrófoba con una función propuesta en el movimiento del virus (Dolja et al., 2006; Tatineni et al., 2008); p20 y p23, que junto con CP son supresores del silenciamiento de ARN (Lu et al., 2004); y p33, p13 y p18, que desempeñan un papel en la extensión del rango de hospedantes del virus (Tatineni et al., 2011). Sin embargo, los árboles de la mayoría de las variedades de cítricos pueden infectarse con mutantes que tienen los genes de las últimas tres proteínas eliminadas (Tatineni et al., 2008).

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Taxonomía

Viruses > ssRNA viruses > ssRNA positive-strand viruses > no DNA stage > Closteroviridae > ClosterovirusCitrus tristeza virus

ICTV

Closteroviridae. ICTV 9th Report (2011)

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Hospedantes

Citrus aurantium (naranjo agrio), Citrus x paradisi (toronja), Citrus reticulata (mandarina), Citrus sinensis (naranjo de ombligo), Citrus aurantiifolia (lima), Citrus latifolia (lima de Tahití), Citrus limon (limón), Citrus grandis (pomelo), Citrus nobilis (tangor), Citrus reticulata x paradisi (tangelo), Citrus madurensis (calamondin), Fortunella margarita (oval kumquat).

Híbridos inter-específicos e híbridos inter-genéricos. Muchos de los hospederos naturales de CTV son asintomáticos cuando se infectan.

Pies susceptibles: naranjo agrio (Citrus aurantium) y alemow (C. macrophylla).

Portainjertos tolerantes: TRIFOLIO o naranjo espinoso o trifoliado (Poncirus trifoliata, sin. Citrus trifoliata) , lima Rangpur (C. limonia), mandarino Cleopatra (Citrus reshni), limonero rugoso (C. jambhiri), CITRANGES (C. sinensis x P. trifoliata) (citrange roger, citrange carrizo), CITRUMELO (C. paradisi x P. trifoliata).


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Antecedentes

El virus de la tristeza de los cítricos (CTV) es el patógeno viral considerado como el más importante de los cítricos por los daños que ha causado a nivel económico. Hasta fines del siglo XIX el naranjo dulce (Citrus sinensis) generalmente sin injertar, constituyó la base para la producción de naranjas. Como era susceptible a la “podredumbre del pie” causada por Phytophthora sp., muchos países cambiaron el pie por el de naranjo agrio (C. aurantium), ya que éste era resistente al ataque de ese hongo. Sin embargo, este portainjerto muy difundido en el mundo por sus características de dar buenas producciones; resistencia al frío; enfermedades virósicas y nematodes, trajo como consecuencia la aparición de la enfermedad denominada “tristeza”, con graves perjuicios económicos en nuestro país y Brasil. Se cambió nuevamente el portainjerto del agrio a otros resistentes a la tristeza, pero esto causó la aparición de otras enfermedades que antes se desconocían o carecían de importancia, como xiloporosis y exocortis, ambas causadas por viroides. La tristeza está presente en casi todas las zonas citrícolas del mundo. En nuestro país apareció por primera vez en 1930 y durante 15 años destruyó 8 millones de plantas.
El virus se originó aparentemente en Asia, continente que es lugar original de los cítricos y se ha extendido a muchos países por medio del comercio de material vegetal infectado.
Las primeras epidemias de este virus se registran en Sudáfrica hacia fines del siglo XIX, y se publica que las plantaciones de naranjo dulce, mandarino o pomelo, injertadas sobre pies de naranjo agrio morían irremisiblemente en un plazo de dos o tres años. Se atribuyó en un principio esta afección a una incompatibilidad entre injerto y patrón, pero rápidamente tuvo que abandonarse esta hipótesis al observarse que en otros países – España por ejemplo – estas mismas combinaciones formaban plantaciones vigorosas y de excelente producción.
A partir de ese momento se emiten múltiples hipótesis para explicar dicha anormalidad, tales como: presencia de nematodes en raíces, acción nociva de hongos en el sistema radicular (como consecuencia de la desaparición de las raicillas secundarias, deficiencia de macro y microelementos, etc.). Pero ante los resultados negativos obtenidos en las experiencias llevadas a cabo para comprobarlas, comenzó a perderse interés y pronto se abandonaron. En 1928, Toxopeus describe los mismos síntomas en Java (Indonesia), postulando que la anormalidad era debida a que el naranjo dulce producía alguna sustancia tóxica para el portainjerto de naranjo agrio, sin mencionar su naturaleza. En 1930 se la reportó en Argentina, a raíz de una importación de naranjos injertados sobre pie de limón rugoso procedentes de África del Sur (Zeman, 1930). En 1937 aparece en Brasil (Moreira, 1942) y dos años más tarde ocasionó los primeros estragos en California (USA.), Uruguay, Paraguay y Australia. En 1964, Fawcet y Wallace determinaron por primera vez su naturaleza virósica al demostrar que era transmisible por injerto. Simultáneamente Meneghini, en Brasil, señala su trasmisión por el áfido Toxoptera citricidus. En este momento no existe país citrícola alguno en el mundo que pueda ser excluido de este peligroso azote de los agrios. Por alguna razón hay países como Turquía, gran productor de cítricos, donde la mayoría de plantaciones están injertadas sobre naranjo agrio y la tristeza no es un problema grave. Investigadores en la enfermedad sostienen que antes o después, la enfermedad se manifestará produciendo daños a gran escala.
La enfermedad recibe distintos nombres: tristeza de los naranjos agrios, podredumbre de las raicillas, mal seco de los agrios. El nombre más común en inglés es “quick decline of citrus”.

En Argentina, el INTA Concordia tuvo un rol clave en el estudio de la «podredumbre de las raicillas», conocida luego como «tristeza de los cítricos», el cual insumió mucho tiempo, ya que originalmente era atribuida a problemas nutricionales. Estos trabajos de investigación posteriormente dieron origen a un convenio con la Universidad de Florida, Estados Unidos, la cual envió profesionales al país. Esta enfermedad es considerada uno de los primeros casos de enfermedades causadas por virus estudiados en el país.

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Distribución geográfica

La tristeza se encuentra en casi todos los países citrícolas del mundo.
Está ampliamente difundida en Sudamérica (en la mayoría de los países productores de cítricos). Hay países como Chile, con reciente producción de cítricos, donde no ha aparecido la enfermedad.
Asimismo se encuentra en países productores de cítricos ubicados en la cuenca del Caribe y del Mediterráneo.

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Importancia económica

CTV es el virus económicamente más importante en el mundo. Millones de árboles de cítricos en pie de naranjo agrio han muertos por epidemias de CTV en Argentina, Brasil, Venezuela, Perú, Florida, California, Israel, España, y otros lugares.
En Argentina, en la década del 30-60, murieron 16 millones de árboles injertados sobre naranjo agrio. En regiones donde existe el virus y se halla el principal vector Toxoptera citricidus, la pérdida de las plantaciones cítricas de naranjo agrio indefectiblemente ocurre en un plazo más o menos breve. La muerte en plena producción de plantas sobre pie agrio ha sido prácticamente total, desastre único en la historia de la fitopatología Argentina, causado por un solo agente. Vallega y Chiarappa (1964) calcularon las pérdidas ocurridas en Argentina en el orden de los 350.000.000 de U$A.
Pocas enfermedades han provocado tanta alarma entre los productores citrícolas del mundo entero como la causada por la tristeza.

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Daños indirectos

Imposibilidad de seguir utilizando naranjo agrio como pie de injerto o patrón en las zonas citrícolas donde esté presente la enfermedad.
Por tanto, se observa que esta virosis puede ser comparada, en sus efectos, con los producidos a finales de siglo XIX por el hongo causante de la gomosis (Phytophthora spp).

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Sintomatología

El virus produce efectos letales en ciertas combinaciones de injertos y porta injertos como naranjo dulce, pomelo y mandarino, injertado en naranjo agrio.
Existe bastante variación en cuanto al desarrollo de síntomas, según la variedad de árbol y la raza de CTV. Las muchas combinaciones de cítricos y sus parientes, usados como pie y como material de injerto (escisiones) dificultan el reconocimiento de la tristeza.
Las partes de la planta afectadas son las hojas, tallos, raíces y frutos. Las etapas fenológicas afectadas son el crecimiento del plantín, crecimiento vegetativo, floración y fructificación.
Al iniciarse la enfermedad las hojas se tornan cloróticas, coriáceas con la nervadura central prominente. La brotación se detiene, el follaje se ralea y la planta decae notoriamente, razón por la cual los autores brasileños la denominaron tristeza. Las plantas atacadas florecen intensamente pero se forman muy pocas frutas, que no alcanzan su tamaño normal. Con el avance de la enfermedad las hojas se caen, se va muriendo la parte aérea, hasta que finalmente la planta se seca. Todo este proceso ocurre en un lapso de tres a cinco años, según la variedad y raza del virus. En las raíces se produce un proceso de desintegración. Hay necrosis en los tubos cribosos del floema por debajo de la unión del injerto, interrumpiéndose la traslocación de hidratos de carbono.
En ataques severos, los frutos pierden calidad. Algunas razas de CTV causan un síntoma conocido con el nombre de “empeoramiento” en árboles de naranjo dulce, mandarinas o pomelo injertadas en pie de naranjo agrio. El empeoramiento puede ser rápido o puede tomar años. Los síntomas en la copa del árbol incluyen marchitez, clorosis y frutos pequeños que pueden permanecer en árboles muertos por el empeoramiento rápido.
Otros síntomas pueden ser observados al sacar una sección de corteza de la cicatriz del injerto (unión del injerto y el pie). Árboles que empeoran lentamente, a menudo presentan corteza más gruesa inmediatamente debajo de la cicatriz, donde la cara de la superficie de la corteza tiene muchos pequeños agujeros cónicos (como panal). Los árboles afectados por un empeoramiento rápido carecen de agujeros cónicos, pero frecuentemente presentan una decoloración amarillo-café en la cicatriz. Los agujeros son depresiones pequeñas en la leña exterior, que corresponden a proyecciones que salen de la cara interior de la corteza. Las etapas tempranas son visibles solo al sacar la corteza. Cuando existen muchos agujeros es parecido a una lija fina. Hay una invasión general del cambium. El agujereamiento severo de tallo reduce el vigor del árbol; tiene copas ralas, baja calidad y menor producción de frutos pero no mata a los árboles. Pomelos y limas son muy sensibles al agujereamiento del tallo. El naranjo dulce es más tolerante, pero es severamente afectado por algunas razas de CTV.
Cuando el material infectado con CTV es injertado en plantines de naranjo agrio, las plantas pueden crecer enanas y cloróticas, a pesar de que raras veces se mueren.
En naranjo agrio y toronja (pomelo rosado) puede ocurrir amarillamiento de plantines.

Otros síntomas: la muerte de ramas ocurre en limas severamente afectadas. En árboles crónicamente infectados, las ramas grandes y pequeñas se quiebran fácilmente y a veces son torcidas.

Respecto a la virulencia, la misma es diferente según la raza de CTV y es influenciada por el ambiente y los hospedantes. Las razas de CTV que aparecen naturalmente varían considerablemente en su capacidad para causar síntomas en diferentes hospedantes y en la intensidad de los síntomas expresados. Algunas razas son leves y no producen ningún efecto observable.

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Diagnóstico

Existen distintas formas para realizar el diagnóstico de los virus.
Como se ha visto al estudiar los postulados de Koch, hay dos grandes grupos de pruebas de diagnóstico, aquéllas que usan plantas indicadoras (indexing biológico), realizadas en invernaderos, con condiciones controladas de temperatura y las que se realizan en laboratorio, pudiendo utilizar en este caso métodos bioquímicos o moleculares. Se debe tener en cuenta que un método puede ser sensible para un cierto virus y no para otro.

Plantas indicadoras

Se injertan yemas de la planta madre que se quiera analizar sobre plantines, porta injerto sanos.
Las plantas madres son aquellas de las que se extraen yemas para obtener plantas sanas de viveros.
La prueba de diagnóstico se debe realizar con una temperatura entre 18 y 24º, debido a que en este rango de temperatura los síntomas se visualizan fácilmente, temperaturas por debajo o arriba de las indicadas, pueden no presentar síntomas a pesar de estar infectadas con el virus.
Como planta indicadora se utiliza la lima Mexicana o lima Key (Citrus aurantifolia).
Síntomas que produce el virus CTV sobre lima mexicana: aclaramiento de las nervaduras, acorchamiento de las nervaduras, abarquillado de hojas, con gomas o sin ellas. La observación se realiza sobre hojas de brotes jóvenes y adultos después de 3 meses de inoculado, por lo menos tres brotaciones.

Métodos de laboratorio

Inmunoimpresión directa – DAS-ELISA (se emplean anticuerpos monoclonales).
Métodos moleculares.

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Transmisión

Es fácilmente transmisible por injerto, cuando hay contacto entre floemas, cuando se utilizan yemas, trozos de corteza y tejido foliar. Esta transmisión es muy importante en el movimiento a largas distancias con plantas o sus partes infectadas.

Se trasmite en forma semipersistente por áfidos, siendo el más importante por su eficiencia en la trasmisión Toxoptera citricidus. En Argentina, T. citricidus es endémico. Otros vectores son Aphis gosspii, A. spiraecola  y  T. aurantii (este último presente en USA).

Además, tanto la transmisión por injerto como por insectos, son utilizados en ensayos de laboratorio. Otras formas de transmisión en condiciones controladas, pero no en la naturaleza es por Cuscuta spp. y por transmisión mecánica, este último de baja eficacia.

No hay transmisión por semilla.

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La resistencia del naranjo agrio (C. aurantium) al CTV está mediada por el ácido salicílico y las vías de defensa de silenciamiento de ARN

Las plantas cítricas con “decaimiento” o “empeoramiento” muestran necrosis del floema debajo de la unión de la yema injertada. Por otro lado, el naranjo agrio es mínimamente susceptible al CTV en comparación con otras variedades de cítricos, lo que sugiere que posee resistencia parcial (tolerancia). El silenciamiento de los genes RDR1, NPR1 y DCL2 / DCL4, asociados con el silenciamiento del ARN y las vías de defensa del ácido salicílico (SA), mejoró la propagación y acumulación de virus en plantas de naranjo agrio en comparación con los controles no silenciados, mientras que el silenciamiento de los genes NPR3 / NPR4 , asociado con la respuesta hipersensible, produjo una ligera disminución en la acumulación de CTV y redujo el retraso del crecimiento del naranjo agrio injertado en plantas de limón áspero infectadas con CTV. También se demostró que los supresores de silenciamiento de ARN de CTV, p20 y p23 también suprimen las vías de señalización de defensa activadas por el ácido salicílico, siendo la actividad supresora mayor en los aislamientos más virulentos (Gómez-Muñoz et al., 2017).

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Epidemiología

El CTV es propagado por el movimiento de plantas y/o sus partes infectadas y por áfidos vectores. Un factor decisivo es la raza del virus. En segundo lugar está la variedad del árbol. Por ejemplo, la tasa de diseminación de CTV en naranjos dulces usualmente es más  alta que la tasa en pomelos. Infecciones primarias de CTV usualmente se establecen a través de la propagación de plantas infectadas. T. citricidus es el vector más eficiente para la transmisión de árbol a árbol. El número de hospederos y el comportamiento alimenticio del áfido afectan la forma y la tasa de la diseminación de la enfermedad. La transmisión natural suele ser más lenta en regiones áridas donde el rango de la temperatura limita el desarrollo del inóculo en las plantas. Las temperaturas suaves de primavera y otoño favorecen el desarrollo de los áfidos en las plantas. Factores que promueven el nuevo crecimiento (fertilización, riego) aumentan las oportunidades para la transmisión. Cuando el vector primario es Toxoptera citricidus, con frecuencia las nuevas infecciones se agrupan cerca del los árboles infectados existentes, mientras que si el vector Aphis gosspii es el vector primario, las nuevas infecciones son más raras.

 

Figura. Ciclo biológico-agronómico de tristeza de los cítricos (Citrus tristeza virus – CTV). (Amorín, L., 1995; Gaetán, SA., 2010)

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Manejo integrado de la enfermedad

Los métodos empleados dependen de si la enfermedad está presente o ausente en un país.

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Métodos usados en caso que la enfermedad esté ausente

 * Cuarentena vegetal

De no existir la enfermedad en un país, estrictos programas de cuarentena vegetal son eficientes pues esta media se baja en la “exclusión” que significa no permitir el ingreso de plantas infectadas; esta labor la llevan a cabo los organismos nacionales de prevención fitosanitaria, presente en todos los países (como el SENASA, pero en este caso no aplica para la enfermedad).

* Monitoreo de la enfermedad

* Erradicación de plantas enfermas sintomáticas

 

Métodos usados en caso que la enfermedad esté presente

* Comportamiento varietal

Pies susceptibles: naranjo agrio (Citrus aurantium) y alemow (C. macrophylla).

Portainjertos tolerantesTRIFOLIO o naranjo espinoso o trifoliado (Poncirus trifoliata, sin. Citrus trifoliata) , lima Rangpur (C. limonia), mandarino Cleopatra (Citrus reshni), limonero rugoso (C. jambhiri), CITRANGES (C. sinensis x P. trifoliata) (citrange roger, citrange carrizo), CITRUMELO (C. paradisi x P. trifoliata).

Variedades cítricas injertadas sobre naranjo agrio son susceptibles al virus. El naranjo amargo es  muy sensible, por lo que no debe usarse, con excepción de limón sobra amargo (esta combinación es resistente en regiones donde existe el virus, se halla el vector y se da la combinación susceptible de injerto-portainjerto, la pérdida de plantación cítricas ocurre en un plazo más o menos breve.

Dada la existencia de muchas razas virósicas y la constante mutación que en ellos ocurre, es posible la aparición de daños en combinaciones injerto-portainjerto hasta ahora tolerantes.

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* Programas de certificación de viveros

En Argentina la certificación de cítricos es obligatoria. En 1998 el INASE y el SENASA desarrollaron un Programa de Certificación de Cítricos para la Argentina (Res. 149/98 ex SAGPyA: “Normas para la Producción, Comercialización e Introducción de Plantas Cítricas de Vivero y sus Partes”). Las plantas madres originales (primer eslabón de toda la cadena de viveros, de las cuales se extraen yemas para las futuras plantas de viveros), se encuentran en invernaderos con malla antiáfido y doble puerta de entrada. Existen en nuestro país dos “centros de saneamiento” donde se encuentran las únicas plantas madres libres de este virus y de otras identidades patógenas: uno, en INTA CONCORDIA (Entre Ríos) y otro, en la Estación Experimental Agroindustrial Obispo Colombres (EEAOC) en Tucumán. Estos centros y sus correspondientes laboratorios son habilitados y controlados anualmente por el INSTITUTO NACIONAL DE SEMILLAS (INASE) bajo estrictos controles. Sólo se pide ausencia de CTV en las plantas madres, de tal manera que las plantas que son vendidas en viveros inscriptos pueden tener la enfermedad. Esto es así debido a tres factores:

1) las razas de CTV presentes en nuestro país son suaves.

2) los pies o porta injertos utilizados son tolerantes o resistentes al virus de la tristeza.

3) la tristeza es una enfermedad endémica en Argentina, ya no es posible la erradicación debido a su amplia distribución geográfica.

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* Control de insectos vectores

Los insecticidas probablemente no evitarán la infección primaria, pero  pueden reducir la tasa de transmisión secundaria y pueden ser útiles en viveros de cítricos o para proteger fuentes de material de injerto. Es preferible un insecticida sistémico con un largo período residual y un mínimo impacto sobre los agentes de control biológico. Esta medida es sumamente eficiente cuando la enfermedad recién ha ingresado en una región, donde se realiza la  erradicación (extracción de árboles enfermos).

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* Preinmunización o protección cruzada

La inoculación con una cepa suave de CTV puede proteger un árbol de la infección con una cepa fuerte y de sus síntomas. Esta estrategia se usa para controlar la enfermedad en áreas donde son endémicos los aislados severos de CTV y Toxoptera citricidus. Este método fue utilizado en Brasil. Tiene como desventaja la dispersión de un virus que puede mutar y provocar daños imprevistos.

Dos revisiones actuales de esta práctica pueden encontrarse en: Folimonova, 2013 y Lee y Keremane, 2013.

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Videos

INTA proyecto PROCITRUS

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Artículos

2017.Dic.04 To Save Florida’s Famous Oranges, Scientists Race To Weaponize A Virus

2017.May.06 (Ledford H) Geneticists enlist engineered virus and CRISPR to battle citrus disease. Nature News

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