Peste negra del Tomate (Tomato Spotted Wilt Virus, TSWV)

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Condición fitosanitaria: Presente

Grupo de cultivos: Hortícolas

Especie hospedante: Tomate (Lycopersicum esculentum)

Rango de hospedantes: puede infectar más de 550 especies de plantas de 70 famílias botánicas. En papa la enfermedad es conocida como “Top necrosis” (Salvalaggio et al., 2017).

Epidemiología: policíclica, subaguda.

Transmisión: trips, persistente (circulativa) y propagativa.

Etiología: Virus. Biotrófico como todos los virus.

Agente causal:

Tomato spotted wilt virus (TSWV) (región pampeana, valle Rio Negro),

Tomato chlorotic spot virus (TCSV) (litoral, menor incidencia Bs As y La Plata),

Groundnut ringspot virus (GRSV) (cuyo, nordeste)

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Taxonomía:

Viruses > Riboviria > Orthornavirae > Negarnaviricota > Polyploviricotina > Ellioviricetes > Bunyavirales > Tospoviridae > Orthotospovirus > Orthotospovirus tomatomaculae

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Viruses > Riboviria > Orthornavirae > Negarnaviricota > Polyploviricotina > Ellioviricetes > Bunyavirales > Tospoviridae > Orthotospovirus > Orthotospovirus arachianuli

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Viruses > Riboviria > Orthornavirae > Negarnaviricota > Polyploviricotina > Ellioviricetes > Bunyavirales > Tospoviridae > Orthotospovirus > Orthotospovirus tomatoflavi

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ICTV: ssRNA negative-strand viruses > TSWV

ICTB Taxonomy history: Orthotospovirus tomatomaculae

Baltimore classification: Group IV: ssRNA(-) Baltimore, 1971

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Estructura del virus

Los viriones de TSWV son complejos en comparación con muchos virus de plantas. En el genoma del virus hay tres moléculas de ARN que se encapsulan individualmente, y están unidos colectivamente por una envoltura de membrana que es de origen del hospedante. Esta estructura de viriones complejos es una característica que distingue a TSWV de la mayoría de los virus de otras plantas. Los viriones TSWV son aproximadamente esféricos y tienen un diámetro de 80-110 nm. Dos proteínas virales procesadas durante la replicación para contener azúcares, es decir, glicoproteínas (GP), se dispersan por toda la superficie de la envoltura viral. Estas proteínas se llaman glicoproteína C (GC) y glicoproteína N (GN) y difieren ligeramente en tamaño. Dentro de la envoltura viral están cada uno de los tres ARN virales, unidos individualmente por múltiples copias de una proteína de nucleocápside. Los tres ARN se diferencian en tamaño y se llaman Grande (L), Medio (M) y Pequeño (S). También dentro de la envoltura hay varias copias de una proteína «replicasa» codificada por virus que se requiere para iniciar la replicación del virus en un nuevo hospedante (Sherwood et al., 2009).

El virión está formado por una envoltura lipídica, que encapsula los tres ARN genómicos virales, los cuales se nombran según su tamaño pequeño, mediano y grande, respectivamente. El ARN viral está encapsulado por la proteína nucleocápside (N), que se ha demostrado que interactúa con las colas citoplasmáticas de las glucoproteínas virales que abarcan la membrana (GN y GC) (Oliver y Whitfield, 2016). Los ARN genómicos de tospovirus codifican productos génicos en sentido negativo o orientación ambisense (Un genoma ambisens es un genoma que ambas cadenas de ácido nucleico codifican para proteínas, ver aquí).

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Expresión génica

Los virus de ARN de cadena negativa (virus −ssRNA) son un grupo de virus relacionados que tienen genomas monocatenarios de sentido negativo hechos de ácido ribonucleico. Tienen genomas que actúan como hebras complementarias a partir de las cuales se sintetiza el ARN mensajero (ARNm) por la enzima viral ARN polimerasa dependiente de ARN (RdRp). Durante la replicación del genoma viral, la RdRp sintetiza un antigenoma de sentido positivo que utiliza como molde para crear ARN genómico de sentido negativo. Los virus de ARN de cadena negativa también comparten una serie de otras características: la mayoría contiene una envoltura viral lipídica que rodea la cápside, que encierra el genoma viral, los genomas de los virus −ssRNA suelen ser lineales y es común que su genoma esté segmentado.

La transcripción comienza con la unión de la ARN polimerasa (L) dependiente del ARN viral a un promotor en cada segmento encapsidado y finaliza con una fuerte secuencia de horquilla (hairpin) al final de cada gen. Los ARNm están protegidos por la proteína L durante la síntesis utilizando cap snatching, pero no están poliadenilados. Los segmentos S y M utilizan la estrategia ambisense para codificar varias proteínas: se transcriben tanto el ARN genómico como el antigenómico. La secuencia de horquilla (hairpin) es una señal de parada (stop) de polimerasa que evita que la transcripción ambisentido produzca dsRNA (un patrón reconocido por todas las células para desencadenar una respuesta antiviral). MRNA1 codifica para una poliproteína que la proteasa del huésped escinde en proteínas Gn y Gc.

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Replicación

En planta: citoplasmático

El virus penetra en la célula por efracción (entrada forzosa) o transporte de plasmodesmos.
Transcripción citoplasmática por polimerasa viral en la plantilla de ARN viral.
La replicación presumiblemente comienza cuando hay suficiente nucleoproteína presente para encapsidar antigenomas y genomas neosintetizados.
La ribonucleocápside puede penetrar en las células vegetales vecinas a través del transporte por plasmodesmos.
Alternativamente, la gemación de partículas ocurre en la membrana celular, liberando nuevos viriones.

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En insecto: citoplasmático

Unión de las glicoproteínas G virales a los receptores del insecto hospedante.
Fusión de la membrana del virus con la membrana de la vesícula; la ribonucleocápside se libera al citoplasma.
Transcripción citoplasmática por polimerasa viral en la plantilla de ARN viral.
La replicación presumiblemente comienza cuando hay suficiente nucleoproteína presente para encapsidar antigenomas y genomas neosintetizados.
La gemación de partículas ocurre en la membrana celular, liberando nuevos viriones.

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La replicación de los genomas de −ssRNA es ejecutada por RdRp, que inicia la replicación uniéndose a una secuencia guía en el extremo 3′ del genoma. La RdRp luego usa el genoma de sentido negativo como plantilla para sintetizar un antigenoma de sentido positivo. Al replicar el antigenoma, RdRp primero se une a la secuencia del remolque (trailer) en el extremo 3′ del antigenoma. A partir de entonces, la RdRp ignora todas las señales de transcripción en el antigenoma y sintetiza una copia del genoma mientras usa el antigenoma como plantilla. La replicación se ejecuta mientras el genoma está dentro de la nucleocápside, y la RdRp quita o desvela la cápside y se traslada a lo largo del genoma durante la replicación. A medida que la RdRp sintetiza nuevas secuencias de nucleótidos, las proteínas de la cápside se ensamblan y encapsulan el ARN viral recién replicado.

La transcripción del ARNm del genoma sigue el mismo patrón direccional que la producción del antigenoma. En la secuencia guía, la RdRp sintetiza un ARN guía de trifosfato en el extremo 5′. Después del capping del ARNm, la RdRp inicia la transcripción en una señal de inicio (start) del gen y luego finaliza la transcripción al alcanzar la señal de finalización del gen (stop). Al final de la transcripción, la RdRp sintetiza una cola poliadenilada (cola poli (A)) que consta de cientos de adeninas en el extremo 3′ del ARNm, lo que se puede hacer stuttering una secuencia de uracilos. Después de que se construye la cola poli (A), la RdRp libera el ARNm. En genomas que codifican más de una porción transcribible, la RdRp puede continuar escaneando hasta la siguiente secuencia de inicio para continuar con la transcripción.

El TSWV es ambisentido, lo que significa que tanto la cadena genómica negativa como el antigenoma positivo codifican por separado proteínas diferentes. Para transcribir virus ambisense, se realizan dos rondas de transcripción: primero, el ARNm se produce directamente a partir del genoma; segundo, el ARNm se crea a partir del antigenoma. Todos los virus ambisense contienen una estructura de bucle en horquilla (hairpin loop) para detener la transcripción después de que se haya transcrito el ARNm de la proteína.

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Antecedentes

La enfermedad se denomina «Peste negra, marchitamiento manchado o moteado». Hay 17 virus que atacan al tomate, pero el virus de la Peste negra es uno de los más importantes en Argentina, principalmente en años secos. El agente causal es el Tomato Spotted Wilt Virus (TSWV), aislado originalmente a partir de plantas de tomate enfermas. TSWV infecta a más de 1000 especies de plantas y causa daño económico significativo en muchos cultivos hortícolas, ornamentales y en plantas espontáneas pertenecientes a más de 70 familias botánicas.  TSWV se describió por primera vez en plantas de tomate infectadas en Australia en 1915, y se determinó que era de etiología viral en 1930. En algunas áreas, se ha determinado que el virus es omnipresente en el medio ambiente, ya que puede infectar muchas malezas, plantas de jardinería y plantas nativas (Sherwood et al., 2009).

En Argentina, debido a cambios en la composición del patosistema, se transformó en una enfermedad limitante de la producción a campo y, fundamentalmente, en invernadero. El cambio tecnológico que significó la incorporación de híbridos de tomate de mayor rendimiento y calidad comercial primero, y los materiales con genes “larga vida” después, todos altamente susceptibles, y al crecimiento explosivo del cultivo en invernadero, sumado a la introducción accidental de Frankliniella occidentalis y F. schultzei, vectores del virus muy eficientes, modificó drásticamente la situación epidemiológica.

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Síntomas

Los más característicos consisten en la aparición de pequeñas manchas anilladas en las hojas superiores que rápidamente se vuelven homogéneas y de color bronceado. Las hojas se abarquillan hacia abajo y aparecen estrías oscuras en pecíolos y tallos. Los brotes terminan necrosándose. Los frutos presentan tamaño reducido, deformaciones y manchas anilladas concéntricas de color amarillo que perduran hasta la madurez. Como en la mayoría de las virosis, las plantas presentan detención del crecimiento y clorosis generalizada.

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Los síntomas aparecen primero como un bronceado característico en la cara superior de las hojas jóvenes. También puede comenzar con un ligero encrespamiento de los folíolos y engrosamiento de las nervaduras, y posteriormente aparece el bronceado. Al mismo tiempo, las hojas exhiben una tendencia a enroscarse levemente hacia abajo y hacia adentro. La intensidad del bronceado depende en gran parte de las condiciones ambientales, pudiendo extenderse a toda la hoja, al pecíolo, tallo, pedicelo y cáliz.

Simultáneamente con los síntomas descritos se produce una detención del crecimiento, de manera que la planta enferma resalta entre las sanas por su menor desarrollo. Cuando la infección se produce temprano, la enfermedad puede llegar a matar las plantas, ya que el bronceado desarrolla internamente una severa necrosis. La planta toma una coloración oscura por la muerte de tejidos, de donde proviene probablemente la denominación vulgar de “peste negra”. Si la planta sobrevive, los síntomas pueden tomar la forma de un pronunciado mosaico y alguna deformación de hojas.

En el tallo aparecen estrías necróticas en la parte superior, que se extienden hasta la parte media, al principio superficiales, luego profundizan hasta la médula.

En los frutos se producen marcadas deformaciones, acompañadas de alteraciones en la coloración roja normal; aparecen áreas de un rojo más pálido, a veces amarillas o blanquecinas, de formas variadas, desde un moteado o manchado irregular a círculos concéntricos. Los frutos muy afectados se descartan al embalar el tomate, pero persisten aquellos que presentan zonas amarillas y rojas en la epidermis. Estas coloraciones, en general no se observan durante la cosecha, intensificándose después al avanzar la madurez.

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Vectores, diseminación (transmisión) del virus

El virus es transmitido exclusivamente por trips de manera persistente (circulativa) y propagativa, es decir, el virus se replica tanto en las células de las plantas  hospedantes como en las células de los insectos vectores (trips) (Oliver & Whitfield, 2016). Existen diferencias significativas en los tospovirus y su relación con especies específicas de trips. En Argentina, las principales especies de trips que se comportan como vectores del TSWV son: Frankliniella occidentalis, F. schultzei, F. gemina, F. fuscaTrips tabaci, T. setosus, T. palmi, Scirtothrips dorsalis, siendo las tres primeras las más eficientes e importantes. Se ha demostrado que el insecto adquiere la partícula viral en el estado larval I (L1), y lo transmite en las formas de estado larval II (L2) y adulto (van de Wetering et al., 1996, 1996, 1999; Wijkamp et al., 1993. 1995de Borbón et al., 2006). La ruta de diseminación y acumulación del TSWV desde el intestino medio hasta la glándula salival en el insecto vector (trips) está estrechamente relacionada con el desarrollo de los insectos. El TSWV se adquiere durante la alimentación de los estadios larvales (L1 y L2), persiste a través del desarrollo de la pupa (P1 y P2) y se acumula en las glándulas salivales de los adultos (Nagata et al., 2002). Las larvas en estadio I (L1) recién emergidas son las más eficientes en adquirir el virus y la eficiencia disminuye a medida que las larvas envejecen (Moritz et al., 2004). Solo los adultos que se habían alimentado de plantas infectadas como larvas pueden inocular plantas y son la etapa principal de transmisión de planta a planta porque tienen alas y son muy móviles. Los trips adultos que se alimentan de tejido infectado pueden adquirir virus, pero son reacios a inocular el virus en la planta hospedante. La partícula viral de TSWV no se transmite transováricamente (Wijkamp et al., 1996); las larvas deben emerger del tejido infectado y alimentarse para establecer la próxima generación de adultos inoculadores. Los viriones ingeridos con tejidos vegetales infectados se unen y entran en el epitelio de la región anterior del intestino medio, la principal barrera para la adquisición del virus (Whitfield et al., 2005), donde luego se replica y se disemina a las células musculares viscerales circundantes. La replicación ocurre en las células musculares viscerales y las principales glándulas salivales del insecto (Montero-Astúa et al., 2016, Ullman et al., 1993, Ullman et al., 1995, Wijkamp et al., 1995). Recientemente se documentó que el virus se acumula en las glándulas salivales tubulares de adultos de F. occidentalis y que la extensión de la infección / acumulación del virus es mayor en las glándulas salivales principales en comparación con otros sistemas tisulares (Montero-Astúa et al., 2016). Además, la habilidad (Montero-Astua et al., 2014) y la capacidad (Rotenberg et al., 2009) de F. occidentalis para inocular plantas parece depender de la dosis del virus, es decir, la abundancia relativa de la nucleocápside N del TSWV, utilizada como un proxy para el título de virus. Esto se correlacionó positivamente con la eficiencia (proporción de adultos inoculantes) y la frecuencia (número de eventos de inoculación por individuo) de la inoculación de plantas, respectivamente. La caracterización de la interacción molecular entre el virus y el vector a lo largo del ciclo de vida del insecto puede proporcionar una mayor comprensión de los factores que modulan el éxito del proceso de transmisión (Schneweis et al., 2017).

No se transmite por jugos (las labores de poda no representan un riesgo).

La mayoría de las especies de vectores tienen una alta fecundidad y ciclos reproductivos cortos. Las especies de trips que transmiten TSWV son insectos polífagos, chupadores y perforadores que se alimentan de una variedad de tipos de células. Para alimentarse, el insecto perfora la epidermis de la hoja e ingiere el citoplasma de las células del mesófilo, ya sea colapsando células individuales o destruyendo varias células. Se observaron orgánulos y viriones de plantas intactos en tripas de trips con el uso de microscopía electrónica.

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* Las condiciones ambientales de temperaturas elevadas y tiempo seco favorecen el crecimiento de la población del insecto vector.

* Adquisición como larva: 30 min (alimentación profunda)

* Permance en la muda

* Latencia: 3-10 días

* Transmisión: 5-30 min (alimentación superficial)

* No se transfiere a la progenie

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Ciclo de la Enfermedad

El vector adquiere el virus en su forma de su estadío larval I al alimentarse de malezas o plantas cultivadas enfermas. La concentración viral aumenta en su interior en la medida que el insecto  va cumpliendo su ciclo, que puede durar entre diez a cuarenta días según las temperaturas varíen entre 15ºC a 30ºC, respectivamente. El virus, una vez adquirido, puede ser transmitido por todos los estadíos sucesivos y necesita un período de latencia de entre cuatro a dieciocho días. El adulto, que es la forma diseminante del virus en el cultivo, no puede adquirirlo ni transmitirlo a la descendencia pero, al oviponer sobre plantas enfermas, las formas larvales eclosionadas adquieren el virus para reiniciar el ciclo. Dentro del invernadero, debido a las condiciones favorables, los ciclos se acortan y las distintas generaciones, que pueden ser partenogénicas, se van solapando coexistiendo todos los estadíos. Los vectores pueden también invernar como ninfa infectada y transmitir el virus como adulto en los vuelos de primavera.

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Manejo Integrado

Como en toda enfermedad de origen virósico, el manejo debe apuntar a la prevención. Cuando sea posible, se deben elegir variedades de tomate con tolerancia o resistencia genética a la enfermedad; y, en segundo lugar, se deberá asegurar la sanidad de los plantines a transplantar. Durante el cultivo se debe monitorear y combatir al vector, comenzando cuando se adviertan los primeros adultos. Por otra parte, bajo invernáculo se deben eliminar malezas y se debe proceder del mismo modo con las plantas de tomate y pimiento cuando se observen síntomas de ésta u otra virosis.

Se han encontrado genes para conferir resistencia al TSWV en algunas líneas de germoplasma y se han utilizado para desarrollar nuevos híbridos con resistencia genética a la enfermedad (Stevens et al., 1991, 1995Canady et al., 2001Hoffmann et al., 2001Goldbach et al., 2003Dianese et al., 2011; Kormelink, 2011). El TSWV causa infección sistémica en cultivares de tomate susceptibles, mientras que su infección es localizada en cultivares que portan el gen de resistencia Sw-5b (Hallwass et al., 2014Spanò et al., 2015Olaya et al., 2020). En el Cinturón hortícola platense se incorporaron variedades de tomate Sw-5b+ y de pimiento Tsw+, controlando la enfermedad durante varios años. Sin embargo, la diversidad genética en este grupo de virus puede ser fomentada por su replicación en diferentes especies de plantas y diferentes especies de trips. Por lo tanto, podrían producirse una rápida adaptación de nuevas formas del virus a los cultivares. Recientemente se observaron síntomas similares al TSWV en cultivares de tomate (+Sw-5) en la península de Baja California, México, y los métodos moleculares confirmaron la presencia del TSWV (Rodríguez-Negrete et al., 2023). Debido a esta razón, el monitoreo constante de la enfermedad, incluso en híbridos resistentes o tolerantes, y las medidas de prevención deben ser extremadas al máximo.

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Medidas de manejo complementarias:

* Iniciar la plantación con plantines sanos (realizar medidas preventivas y controles en almácigos)

* Control del insecto vector (trips) mediante aplicaciones frecuentes de insecticidas

* Trampas para trips. Frankliniella occidentalis tiene visualmente un receptor azul con un rango de sensibilidad entre 430-480 nm. Esto se puede potenciar utilizando Led azul de 445 nm, más  la incorporación de atrayentes semioquimicos (kairomona) como el isonicotinato de metilo (Lurem-TR). Pueden usarse trampas pegajosas azules con kairomona

* Barreras vegetales y/o físicas (mallas anti trips). La malla anti trips puede generar problemas de ventilación en los tipos de invernadero predominantes en Argentina.

* Favorecer la fauna benéfica (Orius, Tupiocoris) (control biológico)

* Control de malezas hospedantes (tanto fuera como dentro del invernadero)

* Ciclos de cultivo tempranos (evasión o escape)

* Tener en cuenta cultivos antecesores (evitar pimiento y lechuga antes de tomate)

* Evaluar el riesgo de cultivos cercanos (ej. producción de flores) sin control

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Videos

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