Podredumbre gris, Tizón de la flor del Tomate (Botrytis cinerea)

.

Condición fitosanitaria: Presente

Grupo de cultivos: Hortícolas

Especie hospedante: Tomate (Solanum lycopersicum)

Rango de hospedantes: no específico / amplio. B. cinerea es un hongo polífago con un amplio rango de hospedantes y de amplia difusión mundial, siendo el agente causal de la podredumbre gris en diversos cultivos de importancia económica, tales como el arándano, la vid, el kiwi, la frutilla, el tomate, pimiento, girasol, manzano, peral, etc. Se han reportado más de 1400 especies de plantas atacadas por Botrytis, de 596 géneros, en 170 familias (Fillinger & Elad, 2016).

Epidemiología: policíclica, subaguda

Etiología: Hongo. Necrotrófico

Agente causal: Botrytis cinerea Pers.:Fr. (anamorfo) o Botryotinia fuckeliana (de Bary) Whetzel (teleomorfo)

TaxonomíaEukaryota > Fungi > Dikarya > Ascomycota > Pezizomycotina > Leotiomycetes > Helotiales > Sclerotiniaceae > Botrytis

.

.

.

Descripción general, importancia

Es uno de los patógenos que causa las mayores pérdidas en el cultivo de tomate.

.

Pérdidas

Su mayor incidencia se da por producir pérdidas de rendimiento, por la caída de flores y por los daños directos en frutos en desarrollo y/o desmejoramiento de la calidad comercial (mancha fantasma) y por podredumbres también en poscosecha.

..

Sintomatología

los síntomas pueden aparecer en cualquier parte de la planta y en cualquier estadio de desarrollo. Los síntomas más característicos son:

* Lesiones necróticas en forma de V desde los márgenes hacia el interior de la lámina de la hoja

* Cancros sobre el tallo (quiebre y muerte de la planta).

* Pudrición blanda y acuosa de color gris en el fruto

* Pudrición del fruto (generalmente se inicia en la cavidad calicinal)

* Presencia de abundante micelio de color gris y conidias en las estructuras afectadas.

* Uno de los síntomas más característicos es la necrosis en flores, tallos, hojas y pecíolos de plantas adultas en invernáculo.

* Otro de los síntomas es daming off en almácigos.

.

Las lesiones se van expandiendo progresivamente a partir del punto de entrada dando necrosis parda con anillos concéntricos, invadiendo a toda la hoja, pecíolo y tallo. En éste las lesiones pueden alcanzar hasta 10 cm. de largo, rodeándolo y produciendo el marchitamiento de la planta

La pudrición del fruto comienza por el cáliz o pistilo, muchas veces a partir de restos de pétalos que quedan adheridos. Se produce una pudrición blanda, de rápido avance, color verde grisáceo, el hongo fructifica con alta humedad formando un micelio gris pardo.

.

Signos

Presencia de micelio esporulado (conidios en conidióforos libres) gris.

.

Ciclo de la enfermedad

Sobrevive como saprófito en restos vegetales y también tiene la capacidad de formar estructuras de resistencia como esclerocios, que sobreviven en el suelo en estado de dormición. En general el moho gris (Botryotinia fuckeliana / Botrytis cinerea) se considera un patógeno débil, que solo infecta las plantas dañadas o débiles.

En términos generales, la diseminación de las esporas (conidios) ocurre por acción de la lluvia, el viento y corrientes de aire. Las esporas pueden ser transportadas a grandes distancias por corrientes de aire.

Para poder infectar un tejido más o menos intacto requiere de una fuente de energía exógena, como por ejemplo pétalos marchitos que caen sobre hojas o tallos, por lo que es muy común que la infección se inicie en flores. Las heridas, por ejemplo de podas mal realizadas, son otra vía importante de entrada para el patógeno.

Sobre el tejido infectado el patógeno produce una nueva generación de esporas, que eventualmente pueden iniciar nuevos ciclos de infección (infecciones secundarias).

.

Esquema del ciclo de vida del patógeno

.

Condiciones predisponentes

elevada humedad relativa (>95%), temperaturas entre 15 y 20°C, agua libre sobre tejidos de la planta (mojado foliar), baja luminosidad, presencia de heridas en tejidos superficiales de la planta.

.

Manejo integrado de la enfermedad

Prácticas culturales:

* Remoción y deshoje para ventilar y secar las estructuras de la planta

* Ventilación de invernadero para disminuir condensación de la humedad en el plástico (20 25% superficie de ventilación).

* Mantener HR del invernadero bajo 80 %

* Variedades con arquitectura favorable

* Evitar producir heridas fuera de los puntos de cicatrización

* Eliminar diariamente hojas y flores secas de la planta que sirven de sustrato para multiplicación del hongo

* Eliminar partes infectadas especialmente aquellas con esporulación

.

Manejo de la nutrición:

* Mantener plantas con nutrición equilibrada

* Exceso de fertilización nitrogenada favorece el desarrollo de estructuras vegetativas

* Eviar las plantas emboscadas (presentan un microclima altamente favorable para B. cinerea)

.

Control biológico (ej. cepas de Trichoderma spp.)

.

Control químico: Carbendazim. Benomil, clorotalonil, procimidone, boscalid, pyraclostrobin, azoxistrobin, cyprodinil, flodioxonil, bicarbonato de potasio, quitosano.

.

.

 


 

Bibliografía

Botrytis cinereaSistema Nacional Argentino de Vigilancia y Monitoreo de plagas

Amselem J, Cuomo CA, van Kan JAL, Viaud M, Benito EP, et al. (2011) Genomic Analysis of the Necrotrophic Fungal Pathogens Sclerotinia sclerotiorum and Botrytis cinerea. PLoS Genet 7(8): e1002230. doi: 10.1371/journal.pgen.1002230

Bi K, Scalschi L, Jaiswal N, et al. (2021) The Botrytis cinerea Crh1 transglycosylase is a cytoplasmic effector triggering plant cell death and defense response. Nature Communications 12: 2166. doi: 10.1038/s41467-021-22436-1

Cai Q, Qiao L, Wang M, He B, Lin FM, Palmquist J, Huang HD, Jin H (2018) Plants send small RNAs in extracellular vesicles to fungal pathogen to silence virulence genes. Science  17 May 2018: eaar4142. DOI: 10.1126/science.aar4142

Cheon W, Kim YS, Balaraju K, Kim BS, Lee BH, Jeon Y (2016) Postharvest Control of Botrytis cinerea and Monilinia fructigena in Apples by Gamma Irradiation Combined with Fumigation. Journal of Food Protection 79(8): 1410-1417. doi: 10.4315/0362-028X.JFP-15-532

Courbier S, Snoek BL, Kajala K, Li L, van Wees SCM, Pierik R (2021) Mechanisms of far-red light-mediated dampening of defense against Botrytis cinerea in tomato leaves. Plant Physiology kiab354. doi: 10.1093/plphys/kiab354

Dean R, Van Kan JAL, Pretorius ZA, Hammond-Kosack KE, Di Pietro A, Spanu PD, et al. (2012) The Top 10 fungal pathogens in molecular plant pathology. Molecular Plant Pathology 13: 414–430. doi: 10.1111/j.1364-3703.2011.00783.x

Duan Y, Yang Y, Wang JX, Chen C, Steinberg G, Fraaije B, Zhou M (2018) Simultaneous detection of multiple benzimidazole resistant β-tubulin variants of Botrytis cinerea using loop mediated isothermal amplification. Plant Disease (accepted). doi: 10.1094/PDIS-03-18-0542-RE

Emmanuel CJ, van Kan JA, Shaw MW (2018) Differences in the gene transcription state of Botrytis cinerea between necrotic and symptomless infections of lettuce and Arabidopsis thaliana. Plant Pathology doi: 10.1111/ppa.12907

Fillinger S, Elad Y (2016) Botrytis – the Fungus, the Pathogen and its Management in Agricultural Systems. Springer International Publishing Switzerland. doi: 10.1007/978-3-319-23371-0

Frías M, González C, Brito N (2011) BcSpl1, a cerato-platanin family protein, contributes to Botrytis cinerea virulence and elicits the hypersensitive response in the host. New Phytologist 192: 483–495. doi: 10.1111/j.1469-8137.2011.03802.x

Garfinkel AR (2021) The History of Botrytis Taxonomy, the Rise of Phylogenetics, and Implications for Species Recognition. Phytopathology 111(3): 437-454. doi: 10.1094/PHYTO-06-20-0211-IA

Geng L, Fu Y, Peng X, et al. (2022) Biocontrol potential of Trichoderma harzianum against Botrytis cinerea in tomato plants. Biological Control: 105019. doi: 10.1016/j.biocontrol.2022.105019

Gül EKarakaya A, Ergül A (2023Determination of the frequency and virulence of some Botrytis cinerea isolates and a new Botrytis prunorum cryptic species causing grey mould disease on greenhouse tomatoes. Plant Pathology 00: 1– 10. doi: 10.1111/ppa.13758

Gupta R, Anand G, Pizarro L, et al. (2021) Cytokinin Inhibits Fungal Development and Virulence by Targeting the Cytoskeleton and Cellular Trafficking. ASM Journals mBio 12. doi: 10.1128/mBio.03068-20

Gupta R, Leibman-Markus M, Anand G, et al. (2022) Nutrient Elements Promote Disease Resistance in Tomato by Differentially Activating Immune Pathways. Phytopathology 112(11): 2360-2371. doi: 10.1094/PHYTO-02-22-0052-R

Habib, W, Saab, C, Malek, R, et al. (2020) Resistance profiles of Botrytis cinerea populations to several fungicide classes on greenhouse tomato and strawberry in Lebanon. Plant Pathol. 69: 1453– 1468. doi: 10.1111/ppa.13228

Hahn M (2014) The rising threat of fungicide resistance in plant pathogenic fungi: Botrytis as a case study.  Journal of Chemical Biology 7: 133–141. doi: 10.1007/s12154-014-0113-1

Hahn M,  Viaud M,  van Kan J (2014)  The Genome of Botrytis cinerea, a Ubiquitous Broad Host Range Necrotroph. In:  R. A. Dean et al. (eds.), Genomics of Plant-Associated Fungi and Oomycetes: Dicot Pathogens, Springer-Verlag Berlin Heidelberg 2014.  doi: 10.1007/978-3-662-44056-8_2

Hu MJ, Cox KD, Schnabel G (2016) Resistance to Increasing Chemical Classes of Fungicides by Virtue of “Selection by Association” in Botrytis cinerea. Phytopathology 106(12): 1513-1520. doi: 10.1094/PHYTO-04-16-0161-R

Izquierdo-Bueno I, González-Rodríguez VE, Simon A, et al. (2018) Biosynthesis of abscisic acid in fungi: identification of a sesquiterpene cyclase as the key enzyme in Botrytis cinerea. Environ Microbiol. 20(7): 2469-2482. doi: 10.1111/1462-2920.14258

Jiang M, Xu X, Song J, et al. (2021) Streptomyces botrytidirepellens sp. nov., a novel actinomycete with antifungal activity against Botrytis cinerea. Int J Syst Evol Microbiol. 71(9). doi: 

Kirschbaum DS, Alderete GL, Rivadeneira M, et al. (2015) Reconocimiento de plagas, organismos benéficos y enfermedades habituales del cultivo de frutillas en en noroeste argentino. Guía práctica de campo. Editor/es: Min. de Producción, SAF, Delegación Jujuy. INTA. PRODERI.. – Página/s: 20.

Kretschmer M, Leroch M, Mosbach A, et al. (2009) Fungicide-Driven Evolution and Molecular Basis of Multidrug Resistance in Field Populations of the Grey Mould Fungus Botrytis cinerea. PLoS Pathog 5(12): e1000696. doi: 10.1371/journal.ppat.1000696

Leisen T, Werner J, Pattar P, et al. (2022) Multiple knockout mutants reveal a high redundancy of phytotoxic compounds contributing to necrotrophic pathogenesis of Botrytis cinerea. PLoS Pathog 18(3): e1010367. doi: 10.1371/journal.ppat.1010367

Li X, Gao X, Hu S, et al. (2022) Resistance to pydiflumetofen in Botrytis cinerea: risk assessment and detection of point mutations in sdh genes that confer resistance. Pest Manag Sci 78: 1448-1456. doi: 10.1002/ps.6762

Li X, Yang J, Jiang Q, et al. (2022) Baseline sensitivity and control efficacy of a new QiI fungicide, florylpicoxamid, against Botrytis cinerea. Pest Manag Sci. 78: 5184-5190. doi: 10.1002/ps.7137

Liu Y, Liu JK, Li GH, et al. (2019) A novel Botrytis cinerea-specific gene BcHBF1 enhances virulence of the grey mould fungus via promoting host penetration and invasive hyphal development. Molecular Plant Pathology 20(5): 731-747. doi: 10.1111/mpp.12788

Liu K, Wen Z, Ma Z, et al. (2022) Biological and molecular characterizations of fluxapyroxad-resistant isolates of Botrytis cinerea. Phytopathol Res 4: 2. doi: 10.1186/s42483-022-00107-3

López Ortega MP (2012) Control Biológico de Botrytis sp. mediante levaduras filosféricas en rosas de corte tipo exportación. Tesis de Maestria, Universidad Nacional de Colombia. 111 pp.

Malandrakis AA, Krasagakis N, Kavroulakis N, et al. (2022) Fungicide resistance frequencies of Botrytis cinerea greenhouse isolates and molecular detection of a novel SDHI resistance mutation. Pesticide Biochemistry and Physiology 183: 105058. doi: 10.1016/j.pestbp.2022.105058

Maridueña-Zavala MG, Freire-Peñaherrera A, Cevallos-Cevallos JM, et al. (2017) GC-MS metabolite profiling of Phytophthora infestans resistant to metalaxyl. European Journal of Plant Pathology 149(3): 563-574. doi: 10.1007/s10658-017-1204-y

Mbengue M, Navaud O, Peyraud R, Barascud M, Badet T, Vincent R, Barbacci A and Raffaele S (2016) Emerging Trends in Molecular Interactions between Plants and the Broad Host Range Fungal Pathogens Botrytis cinerea and Sclerotinia sclerotiorum. Frontiers in Plant Science 7: 422. doi: 10.3389/fpls.2016.00422

McClellan WD, Hewitt WB (1973) Early Botrytis Rot of Grapes: Time of Infection and Latency of Botrytis cinerea Pers. in Vitis vinifera L. Phytopathology 63:1151-1157. doi: 10.1094/Phyto-63-1151

Mercier A, Carpentier F, Duplaix C, et al. (2019) The polyphagous plant pathogenic fungus Botrytis cinerea encompasses host-specialized and generalist populations. Environ Microbiol. 21(12): 4808-4821. doi: 10.1111/1462-2920.14829

Mercier A, Simon A, Lapalu N, et al. (2021) Population Genomics Reveals Molecular Determinants of Specialization to Tomato in the Polyphagous Fungal Pathogen Botrytis cinerea in France. Phytopathology 111(12): 2355-2366. doi: 10.1094/PHYTO-07-20-0302-FI

Müller N, Leroch M, Schumacher J, Zimmer D, Könnel A, Klug K, Leisen T, Scheuring D, Sommer F, Mühlhaus T, Schroda M, Hahn M (2018) Investigations on VELVET regulatory mutants confirm the role of host tissue acidification and secretion of proteins in the pathogenesis of Botrytis cinerea. New Phytol, 219: 1062-1074. doi: 10.1111/nph.15221

Noda J, Brito N, Gonzalez C (2010) The Botrytis cinerea xylanase Xyn11A contributes to virulence with its necrotizing activity, not with its catalytic activity. BMC Plant Biol 10: 38. doi: 10.1186/1471-2229-10-38

Oren-Young L, Llorens E, Bi K, Zhang M, Sharon A (2021) Botrytis cinerea methyl isocitrate lyase mediates oxidative stress tolerance and programmed cell death by modulating cellular succinate levels. Fungal Genetics and Biology 146: 103484. https://doi.org/10.1016/j.fgb.2020.103484

Qin S, Veloso J, Baak M, et al. (2022) Molecular characterization reveals no functional evidence for naturally occurring cross-kingdom RNA interference in the early stages of Botrytis cinerea–tomato interaction. Molecular Plant Pathology 00: 1– 13. doi: 10.1111/mpp.13269

Richards JK, Xiao CL, Jurick WM 2nd (2021) Botrytis spp.: A Contemporary Perspective and Synthesis of Recent Scientific Developments of a Widespread Genus that Threatens Global Food Security. Phytopathology 111(3): 432-436. doi: 10.1094/PHYTO-10-20-0475-IA

Roca-Couso R, Flores-Félix JD, Rivas R (2021) Mechanisms of Action of Microbial Biocontrol Agents against Botrytis cinerea. Journal of Fungi. 7(12): 1045. doi: 10.3390/jof7121045

Rollins JA, Cuomo CA, Dickman MB, Kohn LM (2014) Genomics of Sclerotinia sclerotiorum. In: Dean R, Lichens-Park A, Kole C (eds) Genomics of Plant-Associated Fungi and Oomycetes: Dicot Pathogens. pp. 1-17. Springer, Berlin, Heidelberg. doi: 10.1007/978-3-662-44056-8_1

Rossi FR, Krapp AR, Bisaro F, Maiale SJ, Pieckenstain FL, Carrillo N (2017) Reactive oxygen species generated in chloroplasts contribute to tobacco leaf infection by the necrotrophic fungus Botrytis cinerea. Plant Journal (accepted). doi: 10.1111/tpj.13718

Samaras A, Madesis P, Karaoglanidis GS (2016) Detection of sdhB Gene Mutations in SDHI-Resistant Isolates of Botrytis cinerea Using High Resolution Melting (HRM) Analysis. Front. Microbiol. 7: 1815. doi: 10.3389/fmicb.2016.01815

Sautua FJ, Baron C, Pérez-Hernández O, Carmona MA (2019) First report of resistance to carbendazim and procymidone in Botrytis cinerea from strawberry, blueberry and tomato in Argentina. Crop Protection 125: 104879. doi: 10.1016/j.cropro.2019.104879

Shah P, Gutierrez-Sanchez G, Orlando R, Bergmann C (2009) A proteomic study of pectin-degrading enzymes secreted by Botrytis cinerea grown in liquid culture. Proteomics 9: 3126–3135. doi: 10.1002/pmic.200800933

Schouten A, van Baarlen P, van Kan JAL (2008) Phytotoxic Nep1-like proteins from the necrotrophic fungus Botrytis cinerea associate with membranes and the nucleus of plant cells. New Phytologist, 177: 493–505. doi: 10.1111/j.1469-8137.2007.02274.x

Singh RCaseys C, Kliebenstein DJ (2023Genetic and molecular landscapes of the generalist phytopathogen Botrytis cinerea. Molecular Plant Pathology 00: 119. doi: 10.1111/mpp.13404

Sofianos G, Samaras A, Karaoglanidis G (2023) Multiple and multidrug resistance in Botrytis cinerea: molecular mechanisms of MLR/MDR strains in Greece and effects of co-existence of different resistance mechanisms on fungicide sensitivity. Front. Plant Sci. 14: 1273193. doi: 10.3389/fpls.2023.1273193

ten Have A, Mulder W, Visser J, van Kan JAL (1998) The endopoly- galacturonase gene Bcpg1 is required for full virulence of Botrytis cinerea. Molecular Plant-Microbe Interactions 11(10): 1009–1016. doi: 10.1094/MPMI.1998.11.10.1009

Tetorya MLi HDjami-Tchatchou ATet al. (2023Plant defensin MtDef4-derived antifungal peptide with multiple modes of action and potential as a bio-inspired fungicide. Molecular Plant Pathology 00: 1– 18. doi: 10.1111/mpp.13336

Tian X, Song L, Wang Y, Jin W, Tong F and Wu F (2018) miR394 Acts as a Negative Regulator of Arabidopsis Resistance to B. cinerea Infection by Targeting LCR. Front. Plant Sci. 9:903. doi: 10.3389/fpls.2018.00903

Tut G, Magan N, Brain P, Xu X (2021) Critical Evaluation of Two Commercial Biocontrol Agents for Their Efficacy against B. cinerea under In Vitro and In Vivo Conditions in Relation to Different Abiotic Factors. Agronomy 11(9):1868. doi: 10.3390/agronomy11091868

Valero-Jiménez CA, Steentjes MBF, Slot JC, Shi-Kunne X, Scholten OE, van Kan JAL (2020) Dynamics in Secondary Metabolite Gene Clusters in Otherwise Highly Syntenic and Stable Genomes in the Fungal Genus Botrytis. Genome Biology and Evolution 12(12): 2491-2507. doi: 10.1093/gbe/evaa218

Van Kan JAL, Stassen JHM, Mosbach A, Van Der Lee TAJ, Faino L, Farmer AD, Papasotiriou DG, Zhou S, Seidl MF, Cottam E, Edel D, Hahn M, Schwartz DC, Dietrich RA, Widdison S, Scalliet G (2017) A gapless genome sequence of the fungus Botrytis cinerea. Molecular Plant Pathology 18: 75–89. doi: 10.1111/mpp.12384

Veloukas T, Karaoglanidis GS (2012) Biological activity of the succinate dehydrogenase inhibitor fluopyram against Botrytis cinerea and fungal baseline sensitivity. Pest. Manag. Sci. 68: 858-864. doi: 10.1002/ps.3241

Wilkinson SW, Pastor V, Paplauskas S, Pétriacq P, Luna E (2018) Long-lasting β-aminobutyric acid-induced resistance protects tomato fruit against Botrytis cinerea. Plant Pathology 67: 30–41. doi: 10.1111/ppa.12725

Williamson B, Tudzynski B, Tudzynski P, Van Kan JAL (2007) Botrytis cinerea: the cause of grey mould disease. Molecular Plant Pathology 8(5): 561–580. doi: 10.1111/J.1364-3703.2007.00417.X

Yu YY, Si FJ, Wang N, et al. (2022) Bacillus-Secreted Oxalic Acid Induces Tomato Resistance Against Gray Mold Disease Caused by Botrytis cinerea by Activating the JA/ET Pathway. Mol Plant Microbe Interact 35(8): 659-671. doi: 10.1094/MPMI-11-21-0289-R

Zhang ZQ, Qin GZ, Li BQ, Tian SP (2014) Knocking out Bcsas1 in Botrytis cinerea impacts growth, development, and secretion of extracellular proteins which decreases virulence. Molecular Plant-Microbe Interactions 27: 590–600. doi: 10.1094/MPMI-10-13-0314-R

Zhang, M‐ZSun, C‐HLiu, Y, et al. (2020) Transcriptome analysis and functional validation reveal a novel gene, BcCGF1, that enhances fungal virulence by promoting infection‐related development and host penetration. Molecular Plant Pathology 21834– 853. doi: 10.1111/mpp.12934

Zhang C, Li T, Xiao L, et al. (2020) Characterization of tebuconazole resistance in Botrytis cinerea from tomato plants in China. Phytopathol Res 2, 25. doi: 10.1186/s42483-020-00064-9

Zhao J, Wu j, Lu F, et al. (2022) Baseline-sensitivity of Botrytis cinerea to pydiflumetofen and its efficacy on tomato gray mold in Hebei Province, China. Crop Protection 158: 105989. doi: 10.1016/j.cropro.2022.105989

Zhou Y, Zhang Z, Bao Z, et al. (2022) Graph pangenome captures missing heritability and empowers tomato breeding. Nature. doi: 10.1038/s41586-022-04808-9

¿Cómo citar esta información para publicaciones?
Herbario Virtual. Cátedra de Fitopatología. Facultad de Agronomía de la Universidad de Buenos Aires. https://herbariofitopatologia.agro.uba.ar