Podredumbre húmeda del capítulo, y de la raíz y base del tallo del Girasol (Sclerotinia sclerotiorum)

.

Condición fitosanitaria: Presente ampliamente distribuida

Grupo de cultivos: Oleaginosas

Especie hospedante: Girasol (Helianthus annuus)

Rango de hospedantes: no específico / amplio. S. sclerotiorum es un hongo polífago con un amplio rango de hospedantes y de amplia difusión mundial, siendo el agente causal de podredumbres en diversos cultivos de importancia económica. Se han reportado más de 408 especies de plantas atacadas por S. sclerotiorum, de 278 géneros, en 75 familias. La mayoría de estas especies son dicotiledóneas, aunque también son hospedantes varias plantas monocotiledóneas de importancia agrícola (Boland & Hall, 1994; Bolton et al., 2006; Derbyshire et al., 2022). El grado de susceptibilidad a S. sclerotiorum en las poblaciones de plantas hospedantes a menudo varía considerablemente. Sin embargo, no existe una resistencia completa a S. sclerotiorum en ninguna especie hospedante.

Se han reportado más de 408 especies de plantas atacadas por S. sclerotiorum, de 278 géneros, en 75 familias (Boland & Hall, 1994). Entre las Familias de plantas hospedantes de Scleorotinia sclerotiorum se encuentran:

Actinidiaceae, Aizoaceae, Amaranthaceae, Annonaceae, Apocynaceae, Araliaceae, Aristolochiaceae, Asclepiadaceae, Begoniaceae, Berberidaceae, Boraginaceae, Campanulaceae, Capparidaceae, Caryophyllaceae, Chenopodiaceae, Compositae, Convolvulaceae, Cruciferae, Cucurbitaceae, Dipsacaceae, Euphorbiaceae, Fagaceae, Fumariaceae, Gentianaceae, Geraniaceae, Gesneriaceae, Gramineae, Hippocastanaceae, Iridaceae, Labiatae, Lauraceae, Leguminosae, Liliaceae, Linaceae, Malvaceae, Martyniaceae, Moraceae, Musaceae, Myoporaceae, Myrtaceae, Oleaceae, Onagraceae, Orobanchaceae, Papaveraceae, Passifloraceae, Pinaceae, Plantaginaceae, Polemoniaceae, Polygonaceae, Portulacaceae, Ranunculaceae, Rosaceae, Rutaceae, Saxifragaceae, Scrophulariaceae, Solanaceae, Theaceae, Tilliaceae, Tropaeolaceae, Umbelliferae, Urticaceae, Valerianaceae, Violaceae, Vitaceae.

Epidemiología: monocíclica, subaguda.

Etiología: Hongo. Necrotrófico, con capacidad de supervivencia en el suelo.

Agente causal: Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary (1884)

Taxonomía: Eukaryota > Fungi > Dikarya > Ascomycota > Pezizomycotina > Leotiomycetes > Helotiales > Sclerotiniaceae > Sclerotinia

.

.

.

Sclerotinia es un hongo ascomycota que solo se reproduce en forma sexual mediante ascosporas (contenidas en ascos, dentro de apotecios que germinan a partir de esclerocios). No forma conidios.

.

.

Antecedentes

Debido al carácter polífago de este patógeno, sumado a su alto poder destructivo, a las condiciones climáticas predisponentes en nuestro país y a las características genéticas de los materiales utilizados, la PHC y PHT es una de las enfermedades más importantes del cultivo de girasol.

.

Sintomatología

Sclerotinia sclerotiorum produce distintos síntomas en girasol. La infección micelial (fase vegetativa) es responsable de la podredumbre de la raíz y base del tallo, mientras que la ascospórica (fase sexual) es responsable de la podredumbre del capítulo y la podredumbre del tallo.

.

* Podredumbre del capítulo: los síntomas se observan desde floración hasta madurez, a partir de infecciones iniciadas por ascosporas liberadas por los apotecios. Comienzan como lesiones húmedas en el tallo y receptáculo, con decoloración del tejido afectado, que se torna castaño. Si la enfermedad avanza, la podredumbre puede abarcar todo el capítulo y provocar su caída total o parcial, dejando en la parte superior del tallo, un manojo de fibras aisladas pendientes de la planta. En condiciones de alta humedad ambiental las lesiones se cubren de micelio blanco algodonoso y de esclerocios. Estos adoptan la forma del lugar donde se originan, pudiendo ser alargados (interior de tallos), redondeados (exterior de tallos e interior de aquenios) o formar un “enrejado” entre los aquenios. Los granos que llegan a formarse son de menor tamaño, y en muchos casos vanos, con esclerocios en su interior.

.

.

* Podredumbre de la raíz y base del tallo: (marchitamiento): Esta enfermedad aparece anualmente a partir de los esclerocios presentes en el suelo, de su número dependerá la cantidad de plantas atacadas. Los esclerocios producen micelio que penetra a través del sistema radical, el cual se debilita disminuyendo gradualmente su función y ocasionando marchitamiento que puede llegar a la muerte de la planta. Las plantas atacadas son fáciles de ser arrancadas y/o quebradas a nivel del suelo debido a la destrucción de tejidos. En condiciones de alta humedad ambiental, las bases de las plantas se cubren de micelio blanquecino sobre el que se producen esclerocios, aumentando la densidad de inóculo del suelo.

.

.

.

.

.

.

Ciclo de vida del patógeno y Epidemiología

Sclerotinia sclerotiorum es un hongo ascomycota, necrotrófico, cuya forma de supervivencia y resistencia es mediante esclerocios o esclerotos en el suelo, los que están además presentes en semillas, rastrojos y malezas. Las especies de Sclerotinia spp. no se reproducen en forma asexual (no forman conidios). Los esclerocios son la fuente de inóculo más importante (por su cantidad y capacidad de supervivencia ante condiciones adversas). La pérdida de viabilidad y degradación de los mismos depende de varios factores: altas temperaturas, condiciones extremas de alternancia de humedad y la profundidad a la que se encuentran en el suelo. La sobrevivencia de los esclerocios es mayor cuando están ubicados entre los 2 y 30 cm por debajo de la superficie del suelo, siendo los ubicados sobre la superficie los de más rápida degradación. Los esclerocios, según condiciones específicas de temperatura y humedad, producen una germinación micelial o carpogénica (dando apotecios); esta última es la de mayor importancia epidemiológica. Las condiciones óptimas para la producción de apotecios son: alta humedad en los primeros cm del suelo, temperaturas frescas (< 20ºC) y canopeo cerrado. La producción de ascosporas ocurre con valores cercanos al 70% HR. Las ascosporas son expulsadas a unos pocos cm de altura pudiendo ser trasladadas por el viento a considerables distancias (la mayoría entre los 100 a 150 m), depositándose luego sobre la superficie del hospedante. Las ascosporas no infectan los tejidos vivos directamente, sino que colonizan tejidos senescentes o muertos, desde donde se extienden rápidamente al resto de la planta. En la mayor parte de los casos las estructuras florales proveen el material para la colonización inicial. La penetración del hongo se produce por presión mecánica y por disolución enzimática de los tejidos. En la infección micelial, los esclerocios bajo condiciones de alta humedad y temperaturas (más de 20°C) germinan produciendo un micelio blanco, que mediante la lisis (por enzimas y toxinas) de los tejidos radicales, coloniza el órgano atacado. Avanzada la etapa de colonización, el micelio se anastomosa formando los esclerocios, reiniciándose el ciclo. Las plantas afectadas producen esclerocios que quedan en los rastrojos, caen al suelo, o se diseminan con la semilla. Las cubiertas del aquenio de girasol pueden estar infectados con micelio del patógeno y de esa forma se introduce la enfermedad en campos donde previamente no existía.S. sclerotiorum no produce inóculo secundario capaz de reinfectar durante el mismo ciclo, por lo cual las enfermedades que causa son de naturaleza monocíclica.

.

.

.

.

.

Daños

Los daños más importantes se deben a pérdidas de producción por la caída de los capítulos, al deterioro de la calidad por el aumento de los cuerpos extraños y de la acidez del aceite. Los ataques a las plántulas, raíces o base del tallo, en la mayoría de los casos conducen a la muerte de las plantas y las que no mueren disminuyen su rendimiento.

.

Las Medidas de Manejo Integrado de la enfermedad incluyen:

* Elección de genotipos tolerantes (resistencia poligénica o cuantitativa o no específica o general). Es conveniente consultar las publicaciones anuales de comportamiento de híbridos RED INTA-ASAGIR / Red Nacional de cultivares de girasol (ej. Campaña 2019- 2020), en donde el INTA  evalúa el comportamiento de los híbridos frente a la inoculación artificial de Sclerotinia sclerotiorum, registrando la incidencia (%) de la PHC. (*)

* Utilizar semilla libre del patógeno, producida en campos no infectados

* Usar semilla de alto poder germinativo tratada con fungicidas

* Rotación  prolongadas con cultivos de gramíneas

* Historia del lote: evitar lotes con registros de epidemias previas de la enfermedad

* Elección de la fecha de siembra que permita escapar del ambiente predisponerte durante el momento de mayor susceptibilidad del cultivo (evitar que la floración ocurra en condiciones favorables al patógeno)

* Manejo de la densidad y uniformidad, evitando generar un microambiente favorable para el desarrollo de la enfermedad en el canopeo

* Regular el riego para evitar períodos de alta humedad relativa durante el momento de mayor susceptibilidad del cultivo

* Nutrición balanceada (N)

* Limpieza de la maquinaria

* Control biológico (ej Trichoderma)

* Activación de defensas

* Control químico (carbedazim, fluazinam, tebuconazole, entre otros)

(*) Los programas de mejoramiento genético de girasol están orientados a la obtención de resistencia a la podredumbre húmeda del capítulo (PHC). La resistencia genética a la podredumbre basal ha sido comprobada en numerosos trabajos y en otros países hay programas específicos que la utilizan. En nuestro país, debido a la menor incidencia de esta enfermedad en la disminución de los rendimientos, no existen programas especiales de mejoramiento genético para la PHT. La Estación Experimental Balcarce del INTA publica anualmente la lista de híbridos de girasol de buen comportamiento, de acuerdo con ensayos con inoculación artificial. Los materiales detectados como de intermedio o buen comportamiento son los híbridos recomendados ante ataques de moderada intensidad.

.

.

.

---

.

.

Bibliografía

Albert D, Dumonceaux T, Carisse O, et al. (2022) Combining Desirable Traits for a Good Biocontrol Strategy against Sclerotinia sclerotiorum. Microorganisms 10(6): 1189. doi: 10.3390/microorganisms10061189

Amselem J, Cuomo CA, van Kan JAL, et al. (2011) Genomic analysis of the necrotrophic fungal pathogens Sclerotinia sclerotiorum and Botrytis cinerea. PLoS Genetics 7, e1002230. doi: 10.1371/journal.pgen.1002230

Bán R, Baglyas G, Virányi F, et al. (2017) The chemical inducer, BTH (benzothiadiazole) and root colonization by mycorrhizal fungi (Glomus spp.) trigger resistance against white rot (Sclerotinia sclerotiorum) in sunflower. Acta Biologica Hungarica 68(1): 50-59. doi: 10.1556/018.68.2017.1.5

Baniasadi F, Shahidi Bonjar GH, Baghizadeh A, et al. (2009) Biological Control of Sclerotinia sclerotiorum, Causal Agent of Sunflower Head and Stem Rot Disease, by Use of Soil borne Actinomycetes Isolates. American Journal of Agricultural and Biological Sciences 4(2): 146-151. doi : 10.3844/ajabssp.2009.146.151

Bazzalo ME, Dimarco P, Martinez F, et al. (1991) Indicators of resistance of sunflower plant to basal stalk rot (Sclerotinia sclerotiorum): Symptomatological, biochemical, anatomical, and morphological characters of the host. Euphytica 57(3): 195–205. doi: 10.1007/BF00039666

Boland GJ, Hall R (1994) Index of plant hosts of Sclerotinia sclerotiorum. Canadian Journal of Plant Pathology  16: 93-108. doi: 10.1080/07060669409500766

Bolton MD, Thomma BPHJ, Nelson BD (2006) Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary: biology and molecular traits of a cosmopolitan pathogen. Molecular Plant Pathology 7: 1-16. doi: 10.1111/j.1364-3703.2005.00316.x

Cao Y, Zhang X, Song X, et al. (2024) Efficacy and toxic action of the natural product natamycin against Sclerotinia sclerotiorum. Pest Manag Sci. 10.1002/ps.7930

Ćosić J, Jurković D, Vrandečić K, Kaučić D (2014) Survival of buried Sclerotinia sclerotiorum sclerotia in undisturbed soil. HELIA 35(56): 73–78. doi: 10.2298/hel1256073c

Dean R, Van Kan JAL, Pretorius ZA, et al. (2012) The Top 10 fungal pathogens in molecular plant pathology. Molecular Plant Pathology 13: 414–430. doi: 10.1111/j.1364-3703.2011.00783.x

Delgado SG, Castaño F, Cendoya MG, et al. (2020) Analysis of genetic determination of partial resistance to white rot in sunflower. Helia 43: 1-14. doi: 10.1515/helia-2020-0009

Derbyshire MC, Newman TE, Khentry Y, Owolabi Taiwo A (2022) The evolutionary and molecular features of the broad-host-range plant pathogen Sclerotinia sclerotiorum. Molecular Plant Pathology 00: 1– 16. doi: 10.1111/mpp.13221

Ebrahimi R, Rahmanpour S, Ghoosta Y, Ghaffari M (2014) Reaction and survival of four types of sunflowers against Sclerotinia sclerotiorum under controlled conditions. Archives of Phytopathology and Plant Protection 47(16): 2033-2042. doi: 10.1080/03235408.2013.868694

Ekins MG, Hayden HL, Aitken EAB, et al. (2011) Population structure of Sclerotinia sclerotiorum on sunflower in Australia. Australasian Plant Pathology 40(2): 99–108. doi: 10.1007/s13313-010-0018-6

El-Ashmony RMS, Zaghloul NSS, Milošević M, et al. (2022) The Biogenically Efficient Synthesis of Silver Nanoparticles Using the Fungus Trichoderma harzianum and Their Antifungal Efficacy against Sclerotinia sclerotiorum and Sclerotium rolfsii. Journal of Fungi. 8(6): 597. doi: 10.3390/jof8060597

Fass MI, Rivarola M, Ehrenbolger GF, et al. (2020) Exploring sunflower responses to Sclerotinia head rot at early stages of infection using RNA-seq analysis. Scientific Reports 10, 13347. doi: 10.1038/s41598-020-70315-4

Filippi CV, Zubrzycki JE, Di Rienzo JA, et al. (2017) Phenotyping Sunflower Genetic Resources for Sclerotinia Head Rot Response: Assessing Variability for Disease Resistance Breeding. Plant Disease 101(11): 1941-1948. doi: 10.1094/PDIS-12-16-1784-RE

Filippi CV, Zubrzycki JE, Di Rienzo JA, et al. (2020) Unveiling the genetic basis of Sclerotinia head rot resistance in sunflower. BMC Plant Biol 20: 322. doi: 10.1186/s12870-020-02529-7

Fusari CM, Di Rienzo JA, Troglia C, et al. (2012) Association mapping in sunflower for Sclerotinia Head Rot resistance. BMC Plant Biology 12: 93. doi: 10.1186/1471-2229-12-93

Gambhir N, Kamvar ZN, Higgins R, et al. (2020) Spontaneous and Fungicide-Induced Genomic Variation in Sclerotinia sclerotiorum. Phytopathology. doi: 10.1094/PHYTO-10-20-0471-FI 

Garg H, Li H, Sivasithamparam K, Barbetti MJ (2013) Differentially Expressed Proteins and Associated Histological and Disease Progression Changes in Cotyledon Tissue of a Resistant and Susceptible Genotype of Brassica napus Infected with Sclerotinia sclerotiorum. PLoS ONE 8(6): e65205. doi: 10.1371/journal.pone.0065205

Gulya TJ, Mathew F, Harveson R, et al. (2016) Diseases of Sunflower. In: McGovern R., Elmer W. (eds) Handbook of Florists’ Crops Diseases. Handbook of Plant Disease Management. Springer, Cham. doi: 10.1007/978-3-319-32374-9_27-1

Gulya T, Harveson R, Mathew F, et al. (2019) Comprehensive Disease Survey of U.S. Sunflower: Disease Trends, Research Priorities and Unanticipated Impacts. Plant Disease 103(4): 601-618. doi: 10.1094/PDIS-06-18-0980-FE

Ibrahim HMM, Kusch S, Didelon M, Raffaele S (2021) Genome‐wide alternative splicing profiling in the fungal plant pathogen Sclerotinia sclerotiorum during the colonization of diverse host families. Mol Plant Pathology 22: 31– 47. doi: 10.1111/mpp.13006

Kamal MM, Savocchia S, Lindbeck KD, et al. (2016) Biology and biocontrol of Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary in oilseed Brassicas. Australasian Plant Pathology 45(1): 1–14. doi: 10.1007/s13313-015-0391-2

Kusch S, Larrouy J, Ibrahim HMM, et al. (2021) Transcriptional response to host chemical cues underpins the expansion of host range in a fungal plant pathogen lineage. ISME J. doi: 10.1038/s41396-021-01058-x

Lehner MDS, Alves K, Del Ponte EM, Pethybridge SJ (2021) Comparing the Fungicide Sensitivity of Sclerotinia sclerotiorum Using Mycelial Growth and Ascospore Germination Assays. Plant Disease. doi: 10.1094/PDIS-06-21-1234-SC

Leite RMVBC (2014)  Disease Management in Sunflowers, Chapter 7, pp. 165-186. In: Arribas JI (Ed.) Sunflowers: Growth and Development, Environmental Influences and Pests/Diseases. Nova Science Publishers Inc. ISBN: 978-1-63117-347-9

Liang X, Rollins JA (2018) Mechanisms of Broad Host Range Necrotrophic Pathogenesis in Sclerotinia sclerotiorum. Phytopathology 108(10): 1128-1140. doi: 10.1094/PHYTO-06-18-0197-RVW

Liu J, Zhang Y, Meng Q, et al. (2017) Physiological and biochemical responses in sunflower leaves infected by Sclerotinia sclerotiorum. Physiological and Molecular Plant Pathology 100: 41-48. doi: 10.1016/j.pmpp.2017.06.001

Mapfumo P, Buthelezi S, Archer E, et al. (2024) In-field climatic factors driving Sclerotinia head rot progression across different sunflower planting dates. Plant Pathology 00: 1–15. doi: 10.1111/ppa.13873

Mathew F, Harveson R, Block C, et al. (2020) Sclerotinia sclerotiorum Diseases of Sunflower (White mold). Plant Health Instructor. doi: 10.1094/PHI-I-2020-1201-01 

Mbengue M, Navaud O, Peyraud R, et al. (2016) Emerging Trends in Molecular Interactions between Plants and the Broad Host Range Fungal Pathogens Botrytis cinerea and Sclerotinia sclerotiorum. Frontiers in Plant Science 7: 422. doi: 10.3389/fpls.2016.00422

Mei J, Ding Y, Li Y, et al. (2016) Transcriptomic comparison between Brassica oleracea and rice (Oryza sativa) reveals diverse modulations on cell death in response to Sclerotinia sclerotiorum. Sci Rep 6: 33706. doi: 10.1038/srep33706

Monazzah M, Tahmasebi Enferadi S, Rabiei Z (2018) Enzymatic activities and pathogenesis‐related genes expression in sunflower inbred lines affected by Sclerotinia sclerotiorum culture filtrate. Journal of Applied  Microbiology 125: 227-242. doi: 10.1111/jam.13766

Musa-Khalifani K, Darvishzadeh R, Abrinbana M (2021) Resistance against Sclerotinia basal stem rot pathogens in sunflower. Trop. plant pathol. 46: 651–663. doi: 10.1007/s40858-021-00463-z

Na R,  Luo Y, Bo H, et al. (2018) Responses of sunflower induced by Sclerotinia sclerotiorum infection. Physiological and Molecular Plant Pathology 102: 113-121. doi: 10.1016/j.pmpp.2017.12.004

Nicot PC, Avril F, Duffaud M, et al. (2018) Differential susceptibility to the mycoparasite Paraphaeosphaeria minitans among Sclerotinia sclerotiorum isolates. Tropical Plant Pathology 1–12. doi: 10.1007/s40858-018-0256-7

O’Sullivan CA, Belt K, Thatcher LF (2021) Tackling Control of a Cosmopolitan Phytopathogen: Sclerotinia. Front. Plant Sci. 12: 707509. doi: 10.3389/fpls.2021.707509

Peluffo L, Lia V, Troglia C, et al. (2010) Metabolic profiles of sunflower genotypes with contrasting response to Sclerotinia sclerotiorum infection. Phytochemistry 71(1): 70-80. doi: 10.1016/j.phytochem.2009.09.018

Purdy LH (1979) Sclerotinia sclerotiorum: history, diseases and symptomatology, host range, geographic distribution, and impact. Phytopathology 69: 875–880. doi: 10.1094/Phyto-69-875

Reich J, Chatterton S (2022) Predicting field diseases caused by Sclerotinia sclerotiorum: A review. Plant Pathology 00: 1– 16. doi: 10.1111/ppa.13643

Reich J, McLaren D, Kim YM, et al. (2024) Predicting airborne ascospores of Sclerotinia sclerotiorum through machine learning and statistical methods. Plant Pathology 00: 1–16. doi: 10.1111/ppa.13902

Rönicke S, Hahn V, Vogler A, Friedt W (2005) Quantitative Trait Loci Analysis of Resistance to Sclerotinia sclerotiorum in Sunflower. Phytopathology 95(7): 834-839. doi: 10.1094/PHYTO-95-0834

Rothmann LA, McLaren Neal W (2018) Sclerotinia sclerotiorum disease prediction: A review and potential applications in South Africa. South African Journal of Science 114(3-4 ): 1-9. doi: 10.17159/sajs.2018/20170155

Saharan GS, Mehta N (2008) Sclerotinia Diseases of Crop Plants: Biology, Ecology and Disease Management. Springer, Dordrecht. 485 p. doi: 10.1007/978-1-4020-8408-9

Seifbarghi S, Borhan MH, Wei Y, et al. (2017) Changes in the Sclerotinia sclerotiorum transcriptome during infection of Brassica napus. BMC Genomics 18: 266. doi: 10.1186/s12864-017-3642-5

Seiler GJ, Misar CG, Gulya TJ, et al. (2017) Identification of Novel Sources of Resistance to Sclerotinia Basal Stalk Rot in South African Sunflower Germplasm. Plant Health Progress (online). doi: 10.1094/PHP-01-17-0007-RS

Shang Q, Jiang D, Xie J, et al. (2024) The schizotrophic lifestyle of Sclerotinia sclerotiorum. Molecular Plant Pathology 25: e13423. doi: 10.1111/mpp.13423

Singh M, Avtar R, Lakra N, et al. (2021) Genetic and Proteomic Basis of Sclerotinia Stem Rot Resistance in Indian Mustard [Brassica juncea (L.) Czern & Coss.]. Genes 12(11): 1784. doi: 10.3390/genes12111784

Smolińska U, Kowalska B (2018) Biological control of the soil-borne fungal pathogen Sclerotinia sclerotiorum – a review. J Plant Pathol 100: 1–12. doi: 10.1007/s42161-018-0023-0

Talukder ZI, Underwood W, Misar CG, et al. (2021) Unraveling the Sclerotinia Basal Stalk Rot Resistance Derived From Wild Helianthus argophyllus Using a High-Density Single Nucleotide Polymorphism Linkage Map. Front. Plant Sci. 11: 617920. doi: 10.3389/fpls.2020.617920

Taylor A, Coventry E, Handy C, et al. (2018) Inoculum potential of Sclerotinia sclerotiorum sclerotia depends on isolate and host plant. Plant Pathology (in press). doi: 10.1111/ppa.12843

Vuong TD, Hoffman DD, Diers BW, et al. (2004) Evaluation of Soybean, Dry Bean, and Sunflower for Resistance to Sclerotinia sclerotiorum. Crop Science 44(3): 777-783. doi: 10.2135/cropsci2004.7770

Wang Z, Ma L-Y, Cao J, et al. (2019) Recent Advances in Mechanisms of Plant Defense to Sclerotinia sclerotiorum. Front. Plant Sci. 10:1314. doi: 10.3389/fpls.2019.01314

Wei W, Xu L, Peng H, et al. (2022) A fungal extracellular effector inactivates plant polygalacturonase-inhibiting protein. Nat Commun 13: 2213. doi: 10.1038/s41467-022-29788-2

Xu L, Li G, Jiang D, Chen W (2018) Sclerotinia sclerotiorum: An Evaluation of Virulence Theories. Annual Review of Phytopathology 56: 311-338. doi: 10.1146/annurev-phyto-080417-050052

Zeng W, Wang D, Kirk W, Hao J (2012) Use of Coniothyrium minitans and other microorganisms for reducing Sclerotinia sclerotiorum. Biol Control 60: 225–232. doi: 10.1016/j.biocontrol.2011.10.009

Zubrzycki JE (2014) Estudio de la resistencia a Sclerotinia sclerotiorum en líneas endocriadas de girasol. Tesis doctoral, Facultad de Farmacia y Bioquímica, Universidad de Buenos Aires. Link

Zubrzycki JE, Maringolo CA, Filippi CV, et al. (2017) Main and epistatic QTL analyses for Sclerotinia Head Rot resistance in sunflower. PLoS ONE 12(12): e0189859. doi: 10.1371/journal.pone.0189859