Mancha negra de los cítricos (Phyllosticta citricarpa)

P.

Condición fitosanitaria: Presente

Grupo de cultivos: Frutales

Subgrupo: Cítricos

Especie hospedante: Limón (Citrus limonum), Mandarina (Citrus nobilis), Naranjo (Citrus sinensis) y Pomelo (Citrus paradisi)

Rango de hospedantes: confirmado en más de 12 especies de cítricos, solo se ha encontrado en especies de plantas en la familia Rutaceae.

Etiología: Hongo. Necrotrófico

Agente causal: Phyllosticta citricarpa (McAlpine) Aa, 1973 (anamorfo), Guignardia citricarpa Kiely 1948 (teleomorfo)

Taxonomía: Fungi > Dikarya > Ascomycota > Pezizomycotina > Dothideomycetes > incertae sedis > Botryosphaeriales > Phyllostictaceae > Phyllosticta

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Las esporas asexuales son producidas in vitro en conidiomas picnidiales que contienen conidios hialinos, sin septos, encerrados en una capa mucoide y con un solo apéndice apical. Este es el rasgo morfológico más característico utilizado para reconocer especies de Phyllosticta (van der Aa, 1973). Sin embargo, la capa mucoide y el apéndice no siempre están presentes o visibles. La morfología sexual presenta ascomas globosos a piriformes, a menudo de forma irregular, uniloculares y con un ostiolo central. Los ascos tienen ocho ascosporas, bitunicadas, clavadas a ampliamente elipsoides, con un ápice ancho, obtusamente redondeado o ligeramente cuadrado. Las ascosporas son elipsoides a limoniformes, a veces ligeramente alargadas, aseptadas, hialinas, mostrando una gran gutula central y un casquete mucoide en ambos extremos. Las espermacias (spermatia) producidas en cultivo son hialinas, aseptadas, desde cilíndricas hasta con forma de pesa, con gutulas en cada extremo (van der Aa, 1973).

Especies endofíticas, no patógenas de Guignardia spp han sido reportadas aisladas de plantas de cítricos asintomáticas, así como de plantas hospedantes distintas de los cítricos. Se confirmó que tales cepas pertenecen a una especie distinta de G. citricarpa.

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Antecedentes

La mancha negra de los cítricos es una enfermedad fúngica que afecta a las plantas de cítricos en climas subtropicales, provocando una reducción tanto en la cantidad como en la calidad de la fruta. Esta enfermedad también recibe el nombre de moteado negro o «citrus black spot» en Inglés. La enfermedad de la mancha negra de los cítricos se ha reportado en la mayoría de los principales países productores de cítricos, exclusivamente en áreas con climas cálidos y lluviosos en verano (Carstens et al., 2012; Magarey et al., 2015; Martínez-Minaya et al., 2018; Paul et al., 2005; Yonow et al., 2013).

El primer reporte de P. citricarpa fue en Australia a fines del siglo XIX, específicamente en las regiones costeras de Nueva Gales del Sur (Benson, 1895). Posteriormente, P. citricarpa se ha registrado en muchas áreas de cultivo de cítricos de Australia, África, Asia, América Central, del Norte y del Sur, y Europa. También se ha reportado a Phyllosticta capitalensis como endófito común de los cítricos y otros hospedantes, en todo el mundo (Baayen et al., 2002; Wikee et al., 2013). Estudios recientes también revelaron la existencia de otras especies de Phyllosticta en Citrus. En Brasil, Glienke et al. (2011) describieron P. citribraziliensis de Citrus sp. En Asia, P. citriasiana (China, Tailandia, Vietnam) y P. citrimaxima (Tailandia) se encontraron en C. maxima (Wikee et al., 2013; Wulandari et al., 2009) y P. citrichinaensis fue descrita por Wang et al. (2012) como patógeno de varios Citrus spp. en China.

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Síntomas

Los síntomas en los frutos pueden presentar una gran variación dependiendo de la fase fenológica y las condiciones climáticas en que se produce la infección. El patógeno infecta y ataca hojas, ramas verdes y, principalmente, frutos. De esta forma, pueden observarse puntuaciones rosadas deprimidas, puntuaciones deprimidas de coloración oscura, manchas deprimidas con centro claro y puntuaciones negras (picnidios) en su centro. En los frutos que presentan daños severos, pueden observarse manchas deprimidas castaño-negruzcas con o sin puntuaciones negras en su centro. Algunos autores, se refieren a estos síntomas como falsa melanosis, pecosas, tinta, mancha típica, mancha virulenta.

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La mancha negra de los cítricos es una enfermedad que afecta la calidad visual de los frutos (calidad comercial), ya que no penetra más allá del mesocarpo externo, produciendo manchas necróticas muy notorias. Por lo tanto, la calidad externa de los frutos es comprometida y se considerada una enfermedad «cosmética». Sin embargo, en variedades muy susceptibles en las que pueden producirse epidemias más severas la enfermedad puede provocar la caída prematura de frutos y afectar el rendimiento.

El Limonero es la especie más susceptible siguiéndolo en susceptibilidad la naranjas tardía (como valencia late). El naranjo agrio (Citrus aurantium) y sus híbridos son los más resistentes a la enfermedad.

La mancha negra es una enfermedad compleja y de difícil diagnóstico, ya que se producen diferentes síntomas en los frutos: mancha típica, mancha pecosa, mancha virulenta y falsa melanosis.

Después de la infección, el hongo permanece en estado quiescente hasta que el fruto ha crecido totalmente o madurado, manifestándose los síntomas muchos meses después de haberse producido la infección (Kotzé, 2000). Las hojas permanecen susceptibles a la infección desde el desarrollo hasta los 10 meses de edad (Truter et al., 2007).

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Condiciones predisponentes

Las variables ambientales tales como el nivel de humedad, la intensidad de la radiación solar, la temperatura y la humedad de las hojas, entre otros factores, como la arquitectura y la orientación del monte frutal, tienen un efecto profundo en la incidencia y severidad de la mancha negra de los cítricos (Andrade et al., 2009). Temperaturas entre 15 y 35 °C y una humedad relativa ≥ 90% durante 8 horas consecutivas son conducentes a la infección de la fruta y un promedio de 98 días por año (rango: 72–123 días) cuando la fruta era susceptible a la infección (Hendricks et al., 2020).

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Ciclo de la enfermedad y epidemiología

Tanto las ascosporas (esporas sexuales) como los conidios (esporas asexuales) de Phyllosticta citricarpa pueden infectar tejidos susceptibles de los hospedantes. P. citricarpa produce ascosporas en pseudotecios y conidios en picnidios como fuentes de inóculo. En general, la producción y liberación de esporas ocurren durante la temporada de lluvias (Dummel et al., 2015; Fourie et al., 2013; Kiely, 1948a; Kotzé, 1963, 1996, 2000; Reis et al., 2006).

La principal fuente de inóculo está constituida por la hojarasca ubicada debajo de las plantas afectadas. En estas hojas en proceso de descomposición, se produce la formación de las fructificaciones sexuales (pseudotecios) del hongo. Luego de las lluvias, éstos maduran y se produce la liberación de infinidad de ascosporas, las que son diseminadas por el viento y depositadas en los tejidos susceptibles, especialmente en frutos pequeños (a partir del cuaje) y durante los cuatro meses siguientes al crecimiento inicial (Contreras, 1988). Las ascosporas son la fuente más importante de inóculo primario y causan casi todas las infecciones. No se han encontrado ascosporas en lesiones de frutos o lesiones en hojas adheridas. Las ascosporas se liberan cuando la hojarasca se moja con la humedad, como el rocío intenso, la lluvia o el riego. El pseudotecio se desarrolla entre 40 y 180 días después de la caída de las hojas y en condiciones favorables, como el mojado y el secado alternos de las hojas y las fluctuaciones de temperatura de leves a cálidas, lo que induce la maduración del pseudotecio y la descarga de ascosporas (Dummel et al., 2015; Fourie et al., 2013; Hu et al., 2014; Huang y Chang, 1972; Kiely, 1948; Kotzé, 1963; Lee y Huang, 1973; McOnie, 1964; Reis et al., 2006; Truter, 2010).

Los conidios, por su parte, se forman en el centro de las lesiones de los síntomas en los frutos y las hojas. También, pueden desarrollarse en la hojarasca y en ramas secas. Esta fuente de inóculo necesita agua para dispersarse y alcanzar los tejidos susceptibles. Están recubiertos de una capa mucilaginosa y son más pesados, por lo que su dispersión es a tejidos más próximos dentro de la planta. Los conidios se consideran particularmente importantes en el caso de coexistencia de frutos maduros enfermos en un árbol con frutos jóvenes en crecimiento, en áreas con un gran número de ramitas muertas y en especies de cítricos en las que se forman manchas duras con picnidios en las hojas (Baldassari et al., 2006; Spósito et al., 2008, 2011). Las ascosporas se encuentran solo en hojas caídas (hojarasca) y no en frutas, hojas verdes y ramitas adheridas al dosel. Los conidios se pueden encontrar en ramitas muertas (no en ramitas verdes), hojas verdes (principalmente limones) y frutos enfermos, así como en hojas caídas (Baldassari et al., 2006; Kiely, 1948; Kotzé, 1963).

P. citricarpa tiene asimismo un estado asexual microconidial, que se ha descrito en el género Leptodothiorella (Kiely, 1949). Este estado microconidial, también conocido como estado “espermogonial” (Kiely, 1949), suele aparecer en las hojas caídas antes de la formación de pseudotecios. Sin embargo, sigue sin estar clara la función de los microconidios en la biología de P. citricarpa.

Varios estudios han demostrado que la dispersión debida a ascosporas ocurre a distancias de hasta 25 m, mientras que las picnidiosporas se diseminaron hacia abajo dentro del árbol solo a una distancia de 80 cm (Spósito et al., 2011). Las picnidiosporas se diseminan por el agua y no se dispersan en corrientes de aire seco (Kiely, 1948; Wager, 1949; Whiteside, 1967).

Una vez establecida la enfermedad en un monte frutal, la erradicación del hongo se considera imposible o muy poco probable.

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Manejo de la enfermedad:

X Todos los cultivares comerciales son susceptibles, pero los cultivares de maduración tardía y los limoneros son los más vulnerables.

* Uso de material de propagación libre de la enfermedad.

* Uso de modelos de predicción de la intensidad de la enfermedad en función de variables climáticas (Hendricks et al., 2020; Gottwald et al., 2021). Estos modelos deben validarse rigurosamente en forma local.

* Monitorear la presencia de la enfermedad en el lote.

* Tratamientos químicos basados en el uso de fungicidas preventivos y curativos (*) (Lanza et al., 2018). Los frutos son susceptibles a partir del cuaje y durante los cuatro meses de crecimiento inicial. Las aplicaciones se realizan desde la caída de pétalos hasta enero, donde la fruta posee 2 o 3 centímetros de diámetro y el fruto se encuentra en un momento fenológico muy sensible al ataque de la enfermedad.

* Cosecha y comercialización temprana para las variedades tardías.

* Eliminar hojarasca o acelerar su descomposición (Carbajo Romero et al., 2019).

* Realizar podas sanitarias.

*  Evitar el traslado de ramas o cualquier material cítrico de un lugar a otro.

* Eliminar frutos que hayan quedado sin cosechar.

* Mantener la plantación con un adecuado plan de nutrición y riego.

X No se recomienda el uso de cortinas forestales, ya que aumenta la HR dentro del canopeo

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(*) estrobilurinas (inhibidores de la quinona externa, QoI), ditiocarbamatos y cobre (multisitios) y bencimidazoles (MBC), aplicados en mezclas con aceite mineral (Dewdney et al ., 2018; Kellerman and Kotze, 1977; Kotze, 1981, 2000; Miles et al ., 2004; Schutte et al ., 2003, 2012; Silva‐Junior et al ., 2016a, 2016b).

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La Resolución de la Ex SAPyA N° 56/2008 aprueba el Programa de Certificación de Fruta Fresca Cítrica para exportación a la Unión Europea y mercados con similares restricciones cuarentenarias cuyo objetivo es garantizar que la fruta fresca cítrica producida en las Regiones del Noreste y Noroeste Argentino (NEA y NOA) cumpla con las exigencias fitosanitarias establecidas en la normativa de la Unión Europea. Además, establece la obligatoriedad de adoptar diferentes medidas fitosanitarias en las sucesivas etapas del cultivo y reglamenta el procedimiento en las plantas de empaque y en en el puerto.

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Fotos

Invasive.org, citrus black spot, Guignardia citricarpa Kiely

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Videos

Enfermedades cuarentenarias en cítricos Mancha negra en cítricos del NEA, INTA Concordia. Nov 9, 2020

Citrus Black Spot Decontamination Training, FDACS DPI. Mar 28, 2019

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Notas

Detección rápida de la Mancha Negra de los Cítricos

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Phyllosticta citricarpa. EPPO

Resolución de la Ex SAPyA N° 56/2008 que es la que aprueba el Programa de Certificación de Fruta Fresca Cítrica para exportación a la Unión Europea y mercados con similares restricciones cuarentenarias.

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