Carbón de la espiga del maíz (Ustilago maydis)

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Condición fitosanitaria: Presente ampliamente distribuida

Grupo de cultivos: Cereales

Especie hospedante: Maíz (Zea mays)

Rango de hospedantes: específico / estrecho. Infecta maíz y también puede infectar los teosintes (grupo de gramíneas del género Zea que se encuentran en México, Guatemala y Nicaragua). Especies de teosintes:

Zea mays subsp. huehuetenangensis  (Iltis & Doebley) Doebley, 1990

Zea mays subsp. parviglumis   Iltis & Doebley, 1980

Zea luxurians  (Durieu & Asch.) R.M.Bird, 1978

Zea perennis   (Hitchc.) Reeves & Mangelsd., 1942

Zea mays subsp. mexicana   (Schrad.) Iltis, 1971

Zea diploperennis   Iltis, Doebley & R.Guzman, 1979

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Epidemiología: monocíclica, subaguda.

Etiología: Hongo. Biotrófico

Agente causal: Ustilago maydis   (DC.) Corda (anteriormente conocido como U. zeae)

Taxonomía: Eukaryota > Fungi > Dikarya > Basidiomycota > Ustilaginomycotina > Ustilaginomycetes > Ustilaginales > Ustilaginaceae > Ustilago

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Antecedentes

Puede ocurrir en todas las regiones pero puede ser mas grave en climas húmedos y templados.

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Daños e importancia económica

La enfermedad causa daños más graves en plantas jóvenes, en activo crecimiento y puede producir enanismo o la muerte de las mismas. Los daños en híbridos susceptibles pueden ser muy significativos. Algunos trabajos correlacionan el tamaño de la agalla con el daño, agallas menores a 5 cm de diámetro reducirían el rendimiento aproximadamente en un 9%, agallas de 5 a 7,6 cm de diámetro, 14% y agallas mayores a 7,6 cm de diámetro podrían provocar casi el 40% de daños (Reis y Casa, 1996).

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Síntomas

Todos los tejidos de la parte aérea son susceptibles durante el crecimiento vegetativo. El hongo ataca las mazorcas, los tallos, las hojas y las espigas. El síntoma más evidente del carbón común del maíz es el desarrollo de “gajos”, tumores globosos e irregulares también llamados soros, principalmente en las espigas y ocasionalmente en las hojas. Las agallas están constituidas por un crecimiento exagerado del número y/o tamaño de las células por hiperplasia e hipertrofia. Estas agallas blancas cerradas muy conspicuas sustituyen a los granos individuales. No obstante, el meristema apical de las plántulas puede ser infectado cuando las plantas son todavía jóvenes. En este caso, los gajos se desarrollan debajo de la superficie del suelo. Los gajos se forman solamente a partir de la infección de tejidos meristemáticos. En el inicio de su formación, los gajos son blancos y brillantes o blancas-grisáceas cerradas, muy conspicuas. Su interior consiste de tejido blanco suave mostrando estrías negras como resultado inicial de la formación de las teliosporas. En la medida que el hospedante madura, el gajo interno se transforma en una masa negra pulverulenta de teliosporas. Bajo condiciones de rápida maduración celular, la formación de gajos es parcialmente paralizada permaneciendo pequeñas, duras y formando pocas teliosporas. La enfermedad causa daños mas graves en plantas jóvenes en estado activo de crecimiento y puede causarles enanismo o matarlas.

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Diagnóstico

Esta enfermedad es de fácil diagnóstico y el síntoma más evidente es el desarrollo de “ampollas, tumores o agallas”, principalmente en las espigas y ocasionalmente en las hojas u otros órganos

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Características del patógeno

Aunque U. maydis es un patógeno vegetal biotrófico, puede cultivarse fácilmente en condiciones axénicas para producir un inóculo estandarizado. Para realizar pruebas de patogenicidad, las infecciones pueden llevarse a cabo en condiciones de laboratorio mediante la inoculación con jeringa en todos los órganos aéreos del maíz (Redkar y Doehlemann, 2016).

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El ciclo de vida de U. maydis incluye tres etapas distintas

Durante su ciclo de vida, U. maydis muestra tres tipos de células diferentes: (i) una forma saprofítica, unicelular, haploide, similar a la levadura que se divide por gemación, (ii) una forma filamentosa (hifal), dicariótica, patógena, el producto de apareamiento de células haploides sexualmente compatibles que invaden la planta hospedante e inducen la formación de tumores (soros), y (iii) una espora diploide, la teliospora, formada dentro de los tumores que germina fuera del hospedante y sufre meiosis para producir basidios septados (fragmobasidia) a partir de los cuales nacen las basidiosporas haploides (Cabrera-Ponce et al., 2012).

Las teliosporas diploides se forman en agallas o tumores (en las espigas, cuando el hongo reemplaza los granos por masas de teliosporas) en hospedantes infectados y son los propágulos de hibernación del hongo (supervivencia). Es decir, sobrevive al invierno como teliosporas diploides en el rastrojo o sobre el suelo (las teliosporas pueden sobrevivir por varios años). Cuando una teliospora germina forma un promicelio septado, sufre meiosis y forma basidiosporas (también llamadas esporidios) que generalmente tienen un solo núcleo (haploides). Los esporidios haploides se mantienen fácilmente en cultivos que muchos consideran la etapa saprófita del hongo. Bajo condiciones ambientales apropiadas, los esporidios (basidiosporas) genéticamente compatibles se aparean y forman hifas de infección dicarióticas. Las células en esta tercera etapa son patógenas y pueden infectar el maíz. Cualquier tejido meristemático, en activo crecimiento puede ser infectado sobre el suelo.

A nivel celular en las anteras de maíz, U. maydis solo puede colonizar las células de anteras inmaduras aún no diferenciadas, que retienen la actividad meristemática (Gao et al., 2013). U. maydis «toma el control» de esta etapa de la célula primordial para reprogramar el destino celular hacia la formación de tumores en las anteras del maíz. En este órgano, activa la vía tumoral solo redirigiendo la proliferación celular intrínseca, sin actividad oncogénica. Después de 2 días de la infección (dpi), el hongo invade las células subepidérmicas para alterar los eventos de especificación del destino celular, los patrones de división celular en curso y la expansión celular según la etapa de desarrollo anterior y el tipo de célula. La formación de tumores en las anteras de maíz es el resultado de divisiones periclinales ectópicas dirigidas por el hongo en las células somáticas de las anteras, que inicialmente generan una capa celular adicional que da como resultado la alteración de la arquitectura del lóbulo de la antera. Las divisiones anticlinales y periclinales adicionales más frecuentes se observan en la capa media de las anteras infectadas. Las células de esta capa media suelen sufrir sólo unas pocas divisiones anticlinales antes de la muerte celular programada. Por lo tanto, en los tejidos florales masculinos del maíz, U. maydis reprograma el destino celular de las células de la capa media pero no actúa como un potente inductor general de la división celular (Gao et al., 2013).

Por el contrario, los tumores de las hojas son el resultado de un fenómeno diferente (Lin et al., 2021). El desarrollo de la hoja de maíz representa un gradiente lineal de división celular en el que la mayoría de las divisiones celulares ocurren en una zona estrecha en la base de la hoja adyacente a la lígula (Li et al., 2010). Las infecciones por U. maydis resultan de la división celular abundante y rápida en las células de las hojas subepidérmicas que ya están diferenciadas. La formación de tumores inducida por U. maydis en las hojas se inicia a nivel celular alrededor de 4 dpi y requiere la presencia local de hifas del hongo en la zona de desarrollo del tumor (Banuett y Herskowitz, 1996; Redkar et al., 2015). La formación de tumores foliares va acompañada de agrandamiento celular y división celular (Callow y Ling, 1973; Banuett y Herskowitz, 1996). Se observó que las células vegetales aumentan de tamaño con la maduración del tumor y las células fúngicas proliferan en esta zona y forman agregados rodeados por una capa mucilaginosa más grande que las células vegetales vecinas (Snetselaar y Mims, 1994; Banuett y Herskowitz, 1996; Doehlemann et al., 2008; Tollot et al., 2016). Aún no se tiene un conocimiento completo y exacto sobre cómo cambia el tejido de la hoja a nivel celular, así como el conocimiento del origen celular de las células tumorales.

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Epidemiología 

La mayoría de las agallas libera la mayor cantidad de teliosporas cuando el hospedante comienza su madurez. Las teliosporas, de paredes gruesas y pigmentadas pueden sobrevivir en el suelo aproximadamente 4 años y las infecciones pueden originarse a partir del inóculo en el suelo o rastrojos o a partir de teliosporas diseminadas por el viento. Se considera que las infecciones anuales resultan del inóculo que sobrevive de la estación previa. Esta enfermedad es prácticamente monocíclica, ya que al liberar las teliosporas al final del ciclo, la infección secundaria es nula o muy limitada. El incremento de siembras de segunda o tardías (fines de noviembre o diciembre) en algunas regiones maiceras de Argentina, permitiría que el inóculo proveniente de maíces de siembra de septiembre-octubre, afecte a estos cultivos en pleno crecimiento.

A veces el ganado puede ser útil en la dispersión del patógeno al alimentarse de rastrojo infestado y si bien es un patógeno que puede sobrevivir ocasionalmente sobre los granos, no se transmite por las semillas.

La infección puede ocurrir por penetración directa con formación de apresorio (Fernández-Alvarez et al., 2009; Castanheira y Pérez-Martín, 2015), por estomas y por heridas producidas por vientos fuertes, granizo, insectos u otros daños mecánicos (pulverizadoras terrestres) y por órganos florales.

La enfermedad es favorecida por ambiente seco y temperaturas entre 27 y 34°C y el stress hídrico incrementa la incidencia de la enfermedad. Años más secos podrían correlacionarse con mayor número de heridas e infección de meristemas. La ocurrencia de una polinización deficiente en períodos secos durante la aparición de estigmas (“barbas”) puede favorecer la infección porque los éstos aparecen susceptibles y receptivos por largos períodos.

Respecto a la nutrición, la fertilización nitrogenada se correlaciona positivamente con el incremento de la enfermedad por ser un organismo biotrófico y a mayores dosis de N aumenta la intensidad del ataque; contrariamente, con la aplicación de K se logra una disminución significativa de la enfermedad (Kostandi & Soliman, 1997) y podría suceder lo mismo con aplicaciones de Zn. Cuando los suelos presentan déficit de P, la aplicación de este macronutriente podría disminuir las podredrumbes de raíces y el carbón común (Huber & Graham, 1999; Dordas, 2008, Carmona y Sautua, 2011).

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Manejo de la enfermedad

* Uso de híbridos resistentes o tolerantes. No existen líneas de maíz inmunes a la infección por U. maydis. Las líneas de maíces dulces tienden a ser más susceptibles al carbón común que los otros maíces.

* Tratamiento de semilla con fungicidas (protección solamente en las primeras semanas).

* Mantener una fertilización balanceada y aplicar K, P y/o Zn en suelos deficientes.

* Controlar los insectos para reducir la ocurrencia de heridas.

* Minimizar los daños mecánicos.

* El riego reduce la enfermedad por que se mejora la condición hídrica del suelo.

* Las rotaciones no son efectivas, porque las teliosporas permanecen viables por muchos años en el suelo.

* Los fungicidas de aplicación foliar no dan resultados adecuados.

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