Mal de Río Cuarto del Maíz (Mal de Río Cuarto virus) (MRCV)

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Condición fitosanitaria: Presente ampliamente distribuida

Grupo de cultivos: Cereales

Especie hospedante: Maíz (Zea mays L.)

Rango de hospedantes: el virus posee un amplio rango de hospedantes.

El MRCV infecta naturalmente maíz y otras gramíneas cultivadas como el trigo (Triticum aestivum) (Rodriguez Pardina et al., 1998; Rodriguez Pardina et al., 1994), la avena (Avena sativa) (Giménez Pecci et al., 1997), el sorgo (Giorda et al., 1993), el centeno (Secale cereale), la grama rhodes (Chloris gayana) y el alpiste (Phalaris canariensis) (Truol et al., 2001).

Se lo ha detectado infectando naturalmente especies de gramíneas silvestres como: Digitaria sanguinallis (Luisoni y col., 1973), Setaria verticillata (Klein, 1967), Sorghum halepense (Lenardón, com. pers.), Echinochloa colonum, Eleusine indica (Conci et al., 1992), Cynodon dactylon (Klein, 1967). Estas malezas constituyen un reservorio natural del virus y además favorecen el desarrollo de la población del insecto vector.

Epidemiología: monocíclica, subaguda.

Transmisión: Delphacodes kuscheli (Hemiptera >Delphacidae > Delphacinae), persistente (circulativa) y propagativa.

Etiología: Virus. (Biótrofo como todos los virus)

Agente causal: Mal de Río Cuarto virus (MRCV)

Taxonomía: Viruses > dsRNA viruses > Reoviridae > Spinareovirinae > Fijivirus > Fijivirus group 2

ICTV: dsRNA Viruses > MRCV

ICTV Taxonomy history

Baltimore classification: Group III: dsRNA Baltimore, 1971

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El genoma del MRCV está compuesto por 10 segmentos genómicos de ARN de doble cadena (dsRNA), denominados S1 a S10, que están estrechamente empaquetados en cápsides icosaédricas de doble capa y codifican al menos 13 proteínas. El tamaño del genoma es de 29 kbp aprox (Distéfano, 2003). Dentro de la familia Reoviridae, la replicación y el ensamblaje del virus ocurre en estructuras citoplásmicas altamente organizadas y dinámicas llamadas viroplasmas o fábricas virales que están compuestas por proteínas virales y del hospedante, así como por ARN viral (Attoui et al., 2012). El ensamblaje del viroplasma es un paso temprano y crucial durante la infección: el deterioro de la expresión de las principales proteínas del viroplasma conduce a la inmunidad en plantas transgénicas (Shimizu et al., 2011). Los viroplasmas de MRCV están compuestos básicamente por  las proteínas virales no estructurales P9-1 y P6. La P9-1 es el componente principal del viroplasma, la cual tiene capacidad de unión al ARN, actividad ATPasa y se multimeriza en homo-oligómeros (Maroniche et al., 2010), mientras que P6 es un componente menor (Maroniche et al., 2012). P9-1 y P6 interactúan por sí mismos, interactúan entre sí y contienen motivos PEST para supuesta degradación mediada por proteasoma (Llauger et al., 2017).

Todos los fijivirus que infectan plantas inducen la hipertrofia e hiperplasia del floema (tanto la expansión como la multiplicación de las células), lo que conduce a la inflamación de las venas y, a veces, a agallas (enaciones o tumores) derivadas de las células del floema, especialmente en el dorso de las hojas.

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Antecedentes

La enfermedad del mal de Río Cuarto fue detectada por primera vez a fines de la década del 60 en cultivos de maíz del partido de Río Cuarto, sur de Córdoba (Argentina). En la actualidad, la enfermedad se encuentra distribuida en casi todas las zonas maiceras de Argentina (SENASA, 2022). Es considerada una de las enfermedades mas importantes para el cultivo de maíz en Argentina (de la Fuente et al., 2003; Fernandez y Carmona, 2005; Fernandez et al., 2005), y es la enfermedad viral más importante del maíz en Argentina. Este cereal es el único hospedante en el cual el virus del MRC ocasiona pérdidas económicas importantes, ya sea por la drástica disminución de la producción de granos, o por la reducción de la biomasa para ensilaje o diferidos.

El agente causal de esta enfermedad es un virus (MRCV), de la familia Reoviridae, género Fijivirus. Su agente vector es Delphacodes kuscheli (Hemiptera, Delphacidae), conocido vulgarmente como “chicharrita”, que transmite el virus de manera persistente y propagativa, es decir que el virus se multiplica dentro de las células del insecto vector, y éste lo transmite durante toda su vida.

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Importancia Económica

Está difundida en gran  parte de la zona maicera argentina. En la campaña 1981/82 se produjo la primer gran epidemia en Argentina. En el año 1997 se registró una severa epidemia que causó pérdidas de alrededor de U$S 120.000.000 (Lenardon et al., 1998, 1999). En campañas sucesivas, la ocurrencia e intensidad de al enfermedad disminuyó apareciendo picos de infección en la zona de Río Cuarto. Durante la campaña 2006/07, la enfermedad se ha vuelto a expandir, pudiéndose detectar cultivos con síntomas en casi todas las zonas maiceras.

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Síntomas

La variabilidad y severidad de los síntomas dependen: 1) del estado fenológico del cultivo de maíz en el que se produce la transmisión del virus por su insecto vector e infección; 2) de la susceptibilidad del híbrido de maíz utilizado, y 3) de las condiciones ambientales en que se desarrolla el cultivo, las cuales afectan al triángulo de la enfermedad (población del hospedante, población del virus y población del vector) y desarrollo de la epidemia. Infecciones hasta el estado coleóptile o una a tres hojas provocan un severo acortamiento de entrenudos y por lo tanto enanismo. En este caso se produce una marcada disminución del rendimiento. Cuando la infección se produce con posterioridad a este estado el resultado es plantas con distintas alturas, tallos achatados con entrenudos cortos, hojas del tercio superior con notable disminución de la superficie, panojas atrofiadas, estériles y en algunos casos pueden estar ausentes, las espigas son pequeñas, malformadas y con escasa o sin producción de granos y sistema radical reducido. Si la infección se produce luego del estado ocho hojas los síntomas son leves. En el envés de las hojas las nervaduras presentan verrugas, llamadas enaciones. Las enaciones son una proliferación de tejidos en forma de verruga formadas en las nervaduras del envés de la hoja Estas deformaciones son un síntoma especifico y característico de la enfermedad, debidas al crecimiento excesivo de algunos tejidos (Escalde A., 2000; Laguna, et al 2007). Las enaciones pueden encontrarse también en las brácteas de las espigas y en las vainas foliares.

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Histopatología

La infección en plantas por MRCV se limita al floema y provoca un desequilibrio hormonal y una acumulación de azúcar en las hojas (de Haro et al., 2019). La severidad de los síntomas está directamente asociada con la pérdida de rendimiento (March et al., 1997) y depende del genotipo del híbrido de maíz sembrado (Di Renzo et al., 2002), de variables ambientales invernales como temperatura y lluvia que afectan las poblaciones de insectos vectores (March et al., 1995), así como del estado fenológico de las plantas al momento de la infección. Cuando la infección tiene lugar en las primeras etapas de desarrollo, las plantas de maíz muestran síntomas severos que incluyen retraso en el crecimiento general, acortamiento de los entrenudos, aumento del macollamiento, producción defectuosa del grano y proliferaciones tumorales discretas a lo largo de las nervaduras (Nome et al., 1981). La infección tardía conduce a síntomas más leves. Ocasionalmente, la coinfección con otras especies de virus puede enmascarar los síntomas típicos de MRCV (Arneodo y Truol, 2001; Dumón et al., 2018; ). Los estudios sobre la epidemiología del MRCV, incluida la distribución celular y subcelular del virus en infecciones naturales de plantas e insectos vectores, son comparativamente escasos, principalmente debido a la falta de herramientas adecuadas para monitorear la infección del virus (Llauger et al., 2021).

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Diagnóstico

El diagnóstico certero se realiza mediante técnicas serológicas o PCR. En investigación, se determina cuantitativamente (qPCR) los niveles de los mRNAs que codifican para las distintas proteínas del MRCV. De esta manera, se puede localizar espacio-temporalmente (a nivel tisular, celular y subcelular) las proteínas codificadas por el MRCV en el insecto vector D. kuscheli, para realizar estudios epidemiológicos.

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Transmisión

Su vector principal es la chicharrita Delphacodes kuscheli Fennah (Hemiptera: Delphacidae) (Marino de Remes Lenicov et al., 1985; Truol et al., 2001), el cual luego de adquirir el virus desde el floema de las plantas infectadas, y una vez concluido el período de latencia, transmite el virus en forma persistente (Arneodo et al., 2002; 2005). Se trata de un virus de transmisión persistente propagativo (se multiplica dentro del insecto vector) que, tras ser adquirido, debe atravesar varios tejidos en su vector (entre ellos, los del intestino medio y las glándulas salivales). Es persistente porque una vez que adquiere el virus, el insecto es capaz de transmitirlo durante el resto de su vida. Es circulativo porque se almacena en el intestino medio, allí se reproduce y luego circula hacia las glándulas salivales infectando las plantas a través de los estiletes (mientras succiona savia, inyecta saliva infectada). Es propagativo porque se multiplica dentro del vector y no necesita volver a alimentarse de plantas enfermas para volver a adquirirlo. La infección que el virus establece en el vector es subclínica y persistente, una vez infectado, es capaz de transmitir el virus a plantas sanas durante toda su vida. Incluso el virus puede ser transmitido a la progenie a través de los huevos (transmisión transovárica) (Milne et al., 1983; Milne, 1986). El virus del MRCV es transmitido principalmente por las ninfas del primer estadio de D. kuscheli  de manera persistente (circulativa) y propagativa (Arneodo et al., 2005). El virus no se transmite por las semillas (Harpaz, 1972).

El insecto-vector desarrolla sus poblaciones infectivas en cereales de invierno, principalmente en las avenas y trigos de pastoreo, desde comienzos de agosto en adelante. Éstos cultivos desempeñan un papel fundamental en la epidemiología de la virosis, ya que son a la vez reservorios del patógeno y hospedantes preferenciales del vector. Entre el otoño y la primavera D. kuscheli se encuentra principalmente en avena (Avena sativa L.), trigo (Triticum aestivum L.) y centeno (Secale cereale L.), donde adquiere el virus, y sus formas migratorias introducen la enfermedad en el maíz durante etapas tempranas del cultivo (Ornaghi et al., 1993; March et al., 1995; Rodríguez Pardina et al., 1998; Laguna et al., 2000).

Inviernos benignos (pocas lluvias y pocas heladas) favorecen las altas poblaciones de chicharritas y los vientos facilitan su dispersión masiva. La cercanía de cereales de invierno, verdeos y malezas hospedantes llegando al fin de su ciclo, aumentan la probabilidad de que los cultivos de maíz reciban migraciones de insectos buscando plantas verdes para alimentarse. Sobre todo en lotes que salen de trigo y avena de pastoreo que es donde se generan las poblaciones infectivas desde agosto en adelante. Las formas adultas de D. kuscheli, con sus alas largas (macropteros), migran hacia los cultivos de maíz, pero no se reproducen allí, sino que, luego de alimentarse, se dispersan a otros cultivos y malezas, donde ocurre la oviposición, cría, trasmisión y adquisición del virus.

Una descripción del género Delphacodes puede encontrase en este link.

Recientemente, Velázquez et al. (2017) determinaron la capacidad de Caenodelphax teapae (Fowler) (Hemiptera: Delphacidae) como vector natural del Mal de Río Cuarto virus (MRCV, Fijivirus) en Argentina.

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Epidemiología

La incidencia del Mal de río cuarto depende principalmente de los vectores infectivos que llegan al cultivo de maíz desde áreas vecinas y de la época en que éstos alcanzan su máxima densidad poblacional. Las poblaciones de D. kuscheli se desarrollan principalmente en avena y trigo, que actúan como reservorios del virus y del insecto vector, de allí los insectos migran al maíz, que es un hospedante no preferido. Asimismo, se identificaron numerosas especies de Poaceas cultivadas y malezas que pueden actuar de reservorios del virus y del vector (Avila, 1995). Desde la inoculación y la aparición de los síntomas (período de incubación) transcurren alrededor de 30 días. La infección es sistémica y afecta principalmente los tejidos vasculares. La severidad de la enfermedad estará muy relacionada con el momento en que las plantas son infectadas. Los mayores grados de severidad se registrarán cuando las infecciones se producen hasta la primera hoja. A medida que las plantas de maíz crecen van incrementando su tolerancia a la enfermedad. Si bien hay infecciones secundarias, esta enfermedad es considerada monocíclica. Podría considerarse oligocíclica. Cuando el pico poblacional del vector coincide con el período de máxima susceptibilidad del cultivo se produce una epidemia. El maíz es muy susceptible solamente en los primeros estadios de desarrollo de las plantas. A medida que la planta de maíz crece se hace más tolerante. Las epidemias ocurren si el pico coincide o no con esta etapa inicial de susceptibilidad del cultivo. Es por esto que se considera monocíclica.

 

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Principales estrategias de manejo integrado

* Uso de cultivares tolerantes (es la medida mas eficiente y sustentable)

* Siembras tempranas o tardías de acuerdo con el sistema de pronóstico

* Uso de trampas pegajosas para monitorear las poblaciones del vector

* Tratamiento de la semilla con insecticidas

* Control químico del insecto vector

* Utilización del sistema de pronostico de la enfermedad (March et al., 1995; Ornaghi et al., 2011):

De acuerdo con el equipo de investigación dirigido por el Ing. José Ornaghi de la UNRC, se ha confirmado a lo largo de los años que las epidemias del MRC coinciden con picos poblacionales de D. kuscheli hacia mediados de octubre, hasta principios de diciembre. La población del vector crece a partir de agosto. En cambio, en años no epidémicos, con intensidad moderada de la enfermedad, la tasa de crecimiento de la población del vector es más lenta, trasladándose el pico del vector alrededor de 30 a 40 días, es decir, la población comienza a crecer recién a mediados de septiembre, alcanzando niveles de riesgo a fines de noviembre. El pronóstico de presiembra se emite a principios de setiembre y se elabora correlacionando variables climáticas durante los meses de invierno (junio a agosto) con la incidencia de la enfermedad. El objetivo de esta alerta temprana es predecir durante la época de siembra la intensidad de la enfermedad entre los meses de septiembre y diciembre. Un segundo pronóstico se realiza al momento de la siembra en base a muestreos semanales de las poblaciones del vector en cultivos de avena, para determinar cuándo se produce la dispersión de los vectores hacia el maíz. Cuando el sistema de pronóstico estima una elevada probabilidad de ocurrencia de epidemia, se aconseja sembrar hasta principios de octubre, cuando el riesgo es mínimo. Después de esa fecha se aconseja continuar con el pronóstico de siembra hasta mediados de diciembre, retrasando la siembra hasta que el riesgo sea nuevamente mínimo (siembras tardías de mediados de diciembre).

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Bibliografía

Mal de Río Cuarto. El enemigo del maíz. UNRC. Link

Mal de Río Cuarto Virus (MRCV). Sistema Nacional Argentino de Vigilancia y Monitoreo de plagas

Arneodo JD, Lorenzo E, Laguna IG, et al. (2002) Cytopathological characterization of Mal de Río Cuarto Virus in corn, wheat and barley. Fitopatologia Brasileira 27(3): 298-302. doi: 10.1590/S0100-41582002000300010

Arneodo J, Guzmán F, Ojeda S, et al. (2005) Transmisión del Mal de Río Cuarto virus por ninfas de primer y tercer estadio de Delphacodes kuscheli. Pesquisa Agropecuária Brasileira 40(2): 187-191. doi: 10.1590/S0100-204X2005000200014

Avila A (1995) Tesis doctoral: Incidencia del mal de río Cuarto (MRCV), sus vectores y hospedantes alternativos en tres unidades fisiográficas diferentes del centro de Argentina. Pp: 74-83.

Attoui H, et al. (2012) Family Reoviridae. In Virus Taxonomy Ninth. Report of The International Comittee on Taxonomy of Viruses. 541–638. Link

Bonamico NC, DI Renzo MA, Ibañez MA, et al. (2012) QTL analysis of resistance to Mal de Río Cuarto disease in maize using recombinant inbred lines. The Journal of Agricultural Science150: 619­629. doi: 10.1017/S0021859611000943

Bonamico NC, Di Renzo MA, Borghi ML, et al. (2013) Mapeo de QTL para una medida multivariada de la reacción al virus del mal de Río cuarto. BAG. Journal of basic and applied genetics 24(2): 11-21. On-line ISSN 1852-6233

Brentassi ME, Liljesthröm G, Marino, Remes Lenicov AM (2014) Phenotypic plasticity of the planthopper Delphacodes kuscheli (Hemiptera: Delphacidae) revealed by its selectivity, feeding rate and demographic traits on different food quality sites of wheat plants. Studies on Neotropical Fauna and Environment 49(3): 239-249. doi: 10.1080/01650521.2014.967074

Conci LR, Valdivia MB, Nome SF (1992) Prospección del virus del enanismo rugoso del maíz (MRDV,»Mal de Río IV») en malezas hospedantes mediante la técnica de ELISA y de IEM. Fitopatología 27: 26‐32.

de Haro LA, Dumón AD, Mattio MF, et al. (2017) Mal de Río Cuarto Virus Infection Triggers the Production of Distinctive Viral-Derived siRNA Profiles in Wheat and Its Planthopper Vector. Frontiers in Plant Science 8: 766. doi: 10.3389/fpls.2017.00766

de Haro LA, Arellano SM, Novák O, et al. (2019) Mal de Río Cuarto virus infection causes hormone imbalance and sugar accumulation in wheat leaves. BMC Plant Biology 19(1): 112. doi: 10.1186/s12870-019-1709-y

del Vas M (2013) Caracterización molecular del Mal de Río Cuarto virus del Maíz (MRCV) y de la interacción con sus hospedantes. INTA, 6p. LINK

Di Renzo MA, Bonamico NC, Días DD, Salerno JC (2002) Inheritance of resistance to Mal de Río Cuarto (MRC) disease in Zea mays (L.). The Journal of Agricultural Science 139(1): 47-53. doi: 10.1017/S0021859602002241

Di Renzo MA, Bonamico NC, Ibañez MA, et al. (2014) Inheritance of resistance to Mal de Río Cuarto disease in maize using recombinant inbred lines. Maize Genetics Cooperation Newsletter 88: 1-9.

Distéfano AJ, Conci LR, Muñoz Hidalgo M, et al. (2002) Sequence analysis of genome segments S4 and S8 of Mal de Río Cuarto virus (MRCV): evidence that the virus should be a separate Fijivirus species. Arch Virol. 147(9): 1699-709. doi: 10.1007/s00705-002-0840-4

Distéfano AJ (2003) Caracterización molecular del Mal de Río Cuarto virus (MRCV) del maíz: estudio de los segmentos genómicos S1-S6, S8 y S10 y de las proteínas codificadas por los mismos. Tesis Doctoral. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Universidad de Buenos Aires. LINK

Distéfano AJ, Maldonado S, Hopp HE, et al. (2009) Mal de Río Cuarto virus (MRCV) genomic segment S3 codes for the major core capsid protein. Virus Genes 38: 455–460 (2009). doi: 10.1007/s11262-009-0345-2

Dumón A, Argüello Caro E, Mattio M, et al. (2017) Co-infection with a wheat rhabdovirus causes a reduction in Mal de Río Cuarto virus titer in its planthopper vector. Bulletin of Entomological Research 1-9. doi: 10.1017/S0007485317000803

Escalde A (2000) Manejo de la sanidad. En: Andrade F. & Sadras V. Bases para el manejo del maiz, el girasol y la soja. INTA Balcarse, Ed. Medica Panamericana. 443 p.

Ferrari S, Giuggia J, Oddino C (2018) Evaluación del efecto de insecticidas para tratamiento de semillas en maíz sobre el control del vector del virus del Mal de Río Cuarto. Ab Intus, [S.l.], n. 2, p. 72-76, dec. 2018. ISSN 2618-2734. Link

Fernández PJ, Carmona M (2005) Roya del maíz. Diagnostico y Manejo. Revista AAPRESID. Agosto 2005.

Fernández PJ, Figueruelo A, Lejarraga M (2005) Evaluación de la severidad del Mal de Río Cuarto en diferentes fechas de siembra y ERC. Revista Cosecha Gruesa, INTA EEA Anguil.

Giménez Pecci MP, SF, N., Milne RG (1986) Purificación y obtención de antisuero de las partículas del virus causal del mal de Río IV, II Congreso Argentino de Virología, Córdoba, Argentina., pp. 23.

Giménez Pecci MP, Laguna IG, Dagoberto E, et al. (1997) Cebada (Hordeum vulgare L.), un nuevo hospedante natural del virus del Mal de Río Cuarto (MRCV) en Argentina. VI Congreso Nacional de Maíz., Vol. Tomo I, II‐32.

Giménez Pecci MP, Carloni EJ, Virla EG, et al. (2008) Incidencia del corn stunt y del mal de Río Cuarto en cultivos de maíz en el norte argentino durante 2006/07, 1° Congreso Argentino de Fitopatología., Ciudad de Córdoba, Córdoba. 28‐30 de mayo, pp. Libro de Resúmenes: 320.

Giménez Pecci MP, Laguna IG, García A, Carpane PD (2008) Bandas extragenómicas en el perfil electroforético del dsRNA de Mal de Río Cuarto virus (Fijivirus, Reoviridae). Revista Argentina de Microbiología 40, 108.

Giorda L, Ornaghi JA, Boito G, March GJ (1993) Identificación del vector del virus causal del Mal de Río Cuarto en sorgo y estudios poblacionales de delfácidos. Workshop Mal de Río Cuarto del Maíz, 49‐50.

Grilli MP, Estallo EL (2006) Variabilidad de la forma corporal en poblaciones de Delphacodes kuscheli Fennah (Hemiptera: Delphacidae) a escala subregional. Ecologia Austral 16(2): 125-134. Link

Guzmán F, Distéfano A, Arneodo J, et al. (2007) Sequencing of the bicistronic genome segments S7 and S9 of Mal de Río Cuarto virus (Fijivirus, Reoviridae) completes the genome of this virus. Arch Virol 152: 565–573. doi: 10.1007/s00705-006-0864-2

Harpaz l (1972) Maize Rough Dwarf. A planthopper virus disease affecting maize, rice, small grains and grasses. Israel University Press, Jerusalen, 252pp.

INTA (2018) Chicharritas transmisoras de MRVC «Delphacodes kuscheli«. LINK

Jones S, Baizan-Edge A, MacFarlane S, Torrance L (2017) Viral Diagnostics in Plants Using Next Generation Sequencing: Computational Analysis in Practice. Frontiers in Plant Science 8: 1770. doi: 10.3389/fpls.2017.01770

Klein M (1967) Studies on the rough dwarf virus disease of maize., Hebrew University Jerusalem. Israel., pp. 138.

Klein M, Harpaz I (1970) Heat suppression of plant‐virus propagation in the insect vector’s body. Virology 41, 72‐76.

Laguna I, Pecci M (1997) El mal de Río Cuarto. INTA, PROMARC Proyecto Mal de Río Cuarto. 4 pp.

Laguna IG, Giménez Pecci MP, Herrera PS, et al. (2000) Rol de los cereales de invierno y verano en la epidemiología del virus del Mal de Río Cuarto (Provincia de Córdoba, Argentina). Fitopatología 35: 41-49.

Laguna IG, Botta G, Conci I, et al. (2007) Enfermedades de Zea mays L. (maíz). En: Atlas e Índice de las Enfermedades de las Plantas Cultivadas y Nativas Explotadas de Argentina. Eds: Nome, S.F.; Docampo, D.M.; Laguna, I.G.; Pérez, B.A.; Wolcan, S.; Canteros, B. INTA, Córdoba, Argentina. http://www.fitopatoatlas.org.ar/default.asp?hospedante=1048

Lenardón SL, March GJ, Beviacqua JE, et al. (1985) Diferentes épocas de siembra y cultivares de maíz como alternativa para disminuir la incidencia del Maize Rough Dwarf Virus (MRDV) agente causal del «Mal de Río Cuarto». IDIA Set-Dic, pp 78-83.

Lenardon GL, March GJ, Nome SF, Ornaghi JA (1998) Recent Outbreak of «Mal de Río Cuarto Virus» on Corn in Argentina. Plant Disease 82: 448. doi: 10.1094/PDIS.1998.82.4.448C

Lenardon SL, March GJ, Ornaghi JA (1999) Virus del mal de Río Cuarto en maíz. In: Enfermedades de los Cultivos Extensivos e Intensivos. Hoja informativa. Instituto de Fitopatología y Fisiología Vegetal (IFFIVE-INTA), Córdoba, Argentina.

Li J, Xue J, Zhang HM, et al. (2015) Characterization of homologous and heterologous interactions between viroplasm proteins P6 and P9-1 of the fijivirus southern rice black-streaked dwarf virus. Archives of Virology 160(2): 453–457. doi: 10.1007/s00705-014-2268-z

Liu C, Hua J, Liu C, et al. (2016) Fine mapping of a quantitative trait locus conferring resistance to maize rough dwarf disease. Theoretical and Applied Genetics 129: 2333. doi: 10.1007/s00122-016-2770-7

Llauger G, de Haro LA, Alfonso V, del Vas M (2017) Interaction of Mal de Río Cuarto virus (Fijivirus genus) proteins and identification of putative factors determining viroplasm formation and decay. Virus Research 230: 19-28. doi: 10.1016/j.virusres.2017.01.002

Llauger G, Monti D, Adúriz M, et al. (2021) Development of Nanobodies against Mal de Río Cuarto virus major viroplasm protein P9-1 for diagnostic sandwich ELISA and immunodetection. Sci Rep 11: 20013. doi: 10.1038/s41598-021-99275-z

Llauger G, Melero R, Monti D, et al. (2023) A Fijivirus Major Viroplasm Protein Shows RNA-Stimulated ATPase Activity by Adopting Pentameric and Hexameric Assemblies of Dimers. mBio. 14(2): e0002323. doi: 10.1128/mbio.00023-23

Luisoni E, Lovisolo O, Kitagawa Y, Shikata E (1973) Serological relationship between maize rough dwarf virus and rice black‐streaked dwarf virus. Virology 52: 281‐3. doi: 10.1016/0042-6822(73)90416-9

March GJ, Ornaghi JA, Beviacqua JE, Marinelli A. Intensidad del mal de Río Cuarto y pérdidas causadas a la producción de maíz en las campañas agrícolas 1981/82 a 1991/92. Gaceta Agronómica 13(76):384-388.

March GJ, Balzarini M, Ornaghi JA, et al. (1995) Predictive Model for «Mal de Rio Cuarto» Disease Intensity. Plant Disease 79: 1051-1053. doi: 10.1094/PD-79-1051

March GJ, Ornaghi JA, Beviacqua JE, Lenardón SL (1997) Manual Técnico del Mal de Río Cuarto.

Marino de Remes Lenicov AM, Tesón A, Dagoberto E, Huguet N (1985) Hallazgo de uno de los vectores del Mal de Río Cuarto virus en maíz. Gac. Agron. 25: 251–258.

Maroniche GA, Mongelli VC, Peralta AV, et al. (2010) Functional and biochemical properties of Mal de Río Cuarto virus (Fijivirus, Reoviridae) P9-1 viroplasm protein show further similarities to animal reovirus counterparts. Virus Res.  152(1-2): 96-103. doi: 10.1016/j.virusres.2010.06.010

Maroniche GA (2011) Estudio de la interacción hospedante-patógeno entre el Mal de Río Cuarto virus (MRCV) y el delfácido transmisor Delphacodes kuscheli. Tesis doctoral, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Universidad de Buenos Aires. LINK

Maroniche GA, Mongelli VC, Llauger G, et al. (2012) In vivo subcellular localization of Mal de Río Cuarto virus (MRCV) non-structural proteins in insect cells reveals their putative functions. Virology 430(2): 81-89. doi: 10.1016/j.virol.2012.04.016

Milne RG, Boccardo G, Dal Bó E, Nome F (1983) Association of maize rough dwarf virus with Mal de Río Cuarto in Argentina. Phytopathology 73: 1290-1292

Milne RG (1986) Report on a visit to Argentina, in connection with the “Mal de Río Cuarto” disease of maize. Instituto di Fitovirologia Applicate, CNR. Italy. 22pp.

Mongelli VC (2010) Estudio funcional de las proteínas codificadas por el virus del Mal de Río Cuarto en hospedantes vegetales. Tesis doctoral, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Universidad de Buenos Aires. LINK

MunkvoldGary P, WhiteDonald G (2015) Compendium of Corn Diseases, Fourth Edition. Diseases and Pests Compendium Series. American Phytopathological Society Press, St. Paul, MN. doi: 10.1094/9780890544945

Nicaise V (2014) Crop immunity against viruses: outcomes and future challenges. Frontiers in Plant Science 5: 660. doi: 10.3389/fpls.2014.00660

Nome SF, Lenardon SL, Raju BC, et al. (1981) Association of Reovirus-like Particles with “Enfermedad de Rio IV” of Maize in Argentina. Journal of Phytopathology 101: 7-15. doi: 10.1111/j.1439-0434.1981.tb03315.x

Ornaghi J (online) Mal de Río Cuarto. El enemigo del maíz. UNRC, Link

Ornaghi J, Boito G, Sanchez G, et al. (1993) Studies on the populations of Delphacodes kuscheli Fennah in different years and agricultural areas. Journal of Genetics & Breeding 47: 277-282.

Ornaghi JA, March GJ, Moschini RC, et al. (2011) Predicting population level of Delphacodes kuscheli, vector of Mal de Río Cuarto virus, and climate risk in the Argentine Pampas using meteorological models. Tropical Plant Pathology 36(3): 160-168. doi: 10.1590/S1982-56762011000300004

Pardina PER, Pecci MPG, Laguna IG, et al. (1998) Wheat: A New Natural Host for the Mal De Río Cuarto Virus in the Endemic Disease Area, Río Cuarto, Córdoba Province, Argentina. Plant Disease 82(2): 149‐152. doi: 10.1094/PDIS.1998.82.2.149

Pennazio S, Roggero P, Conti M (1996) Yield losses in virus‐infected crops. Archives of Phytopathology and Plant Protection 30: 283-296. doi: 10.1080/03235409609383178

Pioner (2007) El Mal de Río Cuarto en Argentina. Informe Técnico de Pioneer Argentina S.R.L, Link

Remes Lenicov AM De, Teson A, Dagoberto E, Huguet N (1985) Hallazgo de uno de los vectores del Mal de Río Cuarto en maíz. Gaceta Agropecuaria 5: 251-258.

Rodriguez Pardina P, Laguna IG, Dagoberto E, Truol GA (1994) Trigo (Triticum aestivum L.): Hospedante natural del virus causal del «Mal de Río Cuarto» en Argentina. III Congreso Nacional de Trigo. Primer Simposio Nacional de Cereales de siembra otoño invernal., Bahia Blanca, Argentina.

Rodriguez Pardina PE, Giménez Pecci MP, Laguna IG, et al. (1998) Wheat: A New Natural Host for the Mal De Río Cuarto Virus in the Endemic Disease Area, Río Cuarto, Córdoba Province, Argentina. Plant Disease 82: 149-152. doi: 10.1094/PDIS.1998.82.2.149

Rossi EA, Borghi ML, Di Renzo MA, Bonamico NC (2015) Quantitative Trait loci (QTL) Identification for Resistance to Mal de Rio Cuarto Virus (MRCV) in Maize Based on Segregate Population. The Open Agriculture Journal 9: 48-55. doi: 10.2174/1874331501509010048

Shimizu T, Nakazono-Nagaoka E, Akita F, et al. (2011) Immunity to Rice black streaked dwarf virus, a plant reovirus, can be achieved in rice plants by RNA silencing against the gene for the viroplasm component protein. Virus Res. 160(1-2):400-3. doi: 10.1016/j.virusres.2011.05.011

Tao Y, Liu Q, Wang H, et al. (2013) Identification and fine-mapping of a QTL, qMrdd1, that confers recessive resistance to maize rough dwarf disease. BMC Plant Biology 13: 145. doi: 10.1186/1471-2229-13-145

Truol GA, Usugi T, Hirao J, et al. (2001) Transmisión experimental del virus del mal de Río Cuarto por Delphacodes kuscheli. Fitopatologia Brasileira 26(1): 39-44. doi: 10.1590/S0100-41582001000100007

Velazquez PD, de Remes Lenicov AMM, Truol GA (2017) Caenodelphax teapae (Fowler) (Hemiptera: Delphacidae): nuevo vector natural del Mal de Río Cuarto virus (MRCV, Fijivirus) en Argentina. AgriScientia 34. doi: 10.31047/1668.298x.v34.n1.17357

Wagemans J, Holtappels D, Vainio E, et al. (2022) Going Viral: Virus-Based Biological Control Agents for Plant Protection. Annu Rev Phytopathol. 60: 21-42. doi: 10.1146/annurev-phyto-021621-114208