Marchitamiento o fusariosis del tomate (Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici)

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Condición fitosanitaria: Presente

Grupo de cultivos: Hortícolas

Especie hospedante: Tomate (Solanum lycopersicum L.)

Rango de hospedantes: específico / estrecho. Las especies de Fusarium oxysporum causan marchitamiento en más de 150 hospedantes y varían con formae speciales específicas (Bertoldo et al., 2015; Jangir et al., 2021).

Etiología: Hongo. Necrotrófico

Agente causal: Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici   W.C. Snyder & H.N. Hansen, (1940)

Taxonomía:  Fungi > Ascomycota > Pezizomycotina > Sordariomycetes > Hypocreales > Nectriaceae > Fusarium > Fusarium oxysporum species complex > Fusarium oxysporum

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Fusarium oxysporum es un hongo «habitante» del suelo, que produce dos tipos de esporas asexuales: macroconidios, microconidios y estructuras de resistencia, las clamidosporas.

Los macroconidios son rectos a ligeramente curvados, delgados y de paredes delgadas, generalmente con tres o cuatro septos, una célula basal en forma de pie y una célula apical cónica y curva. Generalmente se producen a partir de fialidas sobre conidióforos por división basípeta. Son importantes en la infección secundaria.

Los microconidios son elipsoidales y no tienen tabique o tienen uno solo. Se forman a partir de fialidas en falsas cabezas por división basípeta. Son importantes en la infección secundaria.

Las clamidosporas son globosas y tienen paredes gruesas. Se forman a partir de hifas o, alternativamente, mediante la modificación de células de hifas. Son importantes como órganos de resistencia en suelos donde actúan como inóculos en la infección primaria.

Se desconoce el teleomorfo o etapa reproductiva sexual de F. oxysporum.

A pesar de que las especies de Fusarium tienen un amplio rango de hospedantes, las especies individuales a menudo se asocian con solo una o unas pocas plantas hospedantes (Li et al., 2020). Así por ejemplo, las poblaciones de F. solani patógenas en plantas se han dividido en 12 formae speciales y dos razas (Šišić et al., 2018; Jangir et al., 2021). Fusarium oxysporum es la especie de Fusarium de mayor importancia económica y más común. Se sabe que este hongo del suelo alberga cepas patógenas (de vegetales, animales y humanos) y no patógenas. Sin embargo, en su concepto actual, F. oxysporum es un complejo de especies que consta de numerosas especies crípticas. La identificación y el nombre de estas especies crípticas se complica por los múltiples sistemas de clasificación subespecíficos y la falta de material vivo de tipo ex que sirva como punto de referencia básico para la inferencia filogenética. Por lo tanto, para avanzar y estabilizar la posición taxonómica de F. oxysporum como especie y permitir el nombramiento de las múltiples especies crípticas reconocidas en este complejo de especies, Lombard et al. (2019) designaron un epitipo para F. oxysporum. Utilizando la inferencia filogenética de múltiples locus y las diferencias morfológicas sutiles con el epitipo recién establecido de F. oxysporum como punto de referencia, pudieron resolver 15 taxones crípticos, descriptas como especies.

Las cepas hospedante-específicas de F. oxysporum se asignan a formae speciales (f. sp.), siguiendo una propuesta de Snyder y Hansen (1940) para tratar tales formas biológicas como variantes de una sola especie, en lugar de taxones separados. La designación de forma specialis no tenía valor taxonómico y era simplemente una agrupación de conveniencia que facilitaba la comunicación entre los fitopatólogos. Sin embargo, estar subsumido bajo un nombre científico implicaba cepas en la misma forma specialis constituía un agrupamiento natural, pero finalmente se hizo evidente que este sistema no es perfecto (O’Donnell et al., 1998; Baayen et al., 2000).

El género Fusarium es una de las especies más complejas y adaptativas en el complejo de especies Eumycota y Fusarium oxysporum (Fo) que incluye patógenos de plantas, animales y humanos y una amplia gama de no patógenos (Nirmaladevi et al., 2016; Gordon, 2017; Jelinski et al., 2017; Jangir et al., 2021).

Actualmente se han identificado tres razas de Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici (Fol), R 1, 2, 3 (también conocidas como razas 0, 1, 2) y se han identificado tres loci correspondientes en tomate, I-1, I-2 e I-3, que confieren resistencia al patógeno a través de varios genes dominantes importantes (Panthee y Chen, 2010, Scott et al., 2004). Tres genes de avirulencia (avr1, avr2 y avr3) transportados en varias combinaciones en diferentes razas Fol son reconocidos por cultivares de tomate que poseen los genes de resistencia correspondientes, y que desencadenan respuestas de defensa contra el patógeno (Andolfo et al., 2014). Fol se ha caracterizado además por análisis de grupos de compatibilidad vegetativa (VCG) que determina la compatibilidad de apareamiento parasexual en el hongo. Los VCG 0030 a 0032 contienen las razas 1 y 2, y la raza 3 está asignada a los VCG 0030 y 0033 (Elias y Schneider, 1991, Marlatt et al., 1996).

Las cepas toxigénicas poseen el gen Fum1, lo que indica que las cepas que infectan los cultivos de tomate tienen el potencial de producir fumonisina (Nirmaladevi et al., 2016).

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Antecedentes

Las enfermedades causadas en el tomate por Fusarium spp., especialmente el marchitamiento y la pudrición de la corona y la raíz,  han estado y siguen estando entre las enfermedades de las plantas más intensamente estudiadas. La marchitez por Fusarium, causada por F. oxysporum f. sp. lycopersici, se describió por primera vez hace más de 100 años en el Reino Unido (Massee, 1895), y la pudrición de corona y raíz, causada por F. oxysporum f. sp. radicis-lycopersici Jarvis y Shoemaker (Forl), se observó por primera vez en 1969 en Japón (Sato y Araki, 1974). En la actualidad, ambos patógenos causan importantes daños y pérdidas a campo y en invernadero, y siguen siendo uno de los principales factores limitantes para la producción de tomate, cuando están presentes en el lote. Las pérdidas por marchitamiento pueden ser muy elevadas dadas las combinaciones de patógeno virulento / hospedante susceptible (Walker, 1971). En la India se informó recientemente de pérdidas de rendimiento de hasta un 45% (Ramyabharathi et al., 2012). Se han estimado pérdidas de pudrición de corona y raíz en tomate de invernadero de hasta 90% y 95% en Túnez y Canadá, respectivamente, y la enfermedad se ha observado con una incidencia del 100% en campos en los EE. UU. (Hibar et al., 2007, Jarvis y col., 1983, McGovern y col., 1998).

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Síntomas

Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici penetra en la planta de tomate, colonizando y necrosando el tejido vascular, dejandolo  de color marrón oscuro, y esta decoloración se extiende hasta el ápice, provocando que las plantas se marchiten, colapsen y mueran. El marchitamiento causado por este hongo es el resultado de una combinación de diversas actividades fisiológicas, incluida la acumulación de micelios fúngicos en el xilema y sus alrededores, la producción de micotoxinas, la inactivación de las defensas del hospedante y la producción de tilosas. Sin embargo, los síntomas de marchitez son variables.

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Se identificaron varios genes de Fol cuyos productos proteicos se liberan durante la infección en las células hospedantes (Schmidt et al., 2013, Schmidt et al., 2016). Las dos proteínas producidas en el xilema están codificadas por los genes SIX1 y SIX2, los que se encuentran a 8 kb entre sí, en uno de los cromosomas más pequeños (Boix-Ruíz et al., 2015, Rep et al., 2004). El producto SIX1 es una pequeña proteína rica en cisteína que se ha revelado como esencial para la virulencia de Fol (Selim et al., 2015). Se identificaron ocho proteínas fúngicas de la savia del xilema de una planta enferma y el material genético de estas proteínas está presente en la región similar del cromosoma (SIX1, SIX2) (Maldonado et al., 2018, Sasaki et al., 2015). Dentro del mismo cromosoma está presente un homólogo de SIX1, SIX1-H, que codifica un homólogo de salicilato hidroxilasa, y otro gen, SIX3, que codifica una proteína secretada por xilema. SIX1, SIX2, SIX3 y SHH1 fueron exclusivos de los aislados Fol. A pesar de su origen polifilético, todos los aislamientos Fol de ese estudio tuvieron una región genómica que contenía al menos 8 kb de genes idénticos y que comprenden SIX1, SIX2 y SHH1, pero faltaban en otros aislamientos no patógenos y formae speciales. Los factores de virulencia fúngica, como los genes SIX1, SIX2 y SIX3 codifican una proteína, que se secreta en la savia del xilema y puede contribuir al marchitamiento de la planta por colonización fúngica. Esta región genómica existió inicialmente en el ancestral Fo y posteriormente desapareció en todas las líneas clonales excepto Fol (Jelinski et al., 2017, Maldonado et al., 2018, Debbi et al., 2018). La patogenicidad entre las poblaciones naturales de F. oxysporum es un proceso complejo. Por lo tanto, la presencia de genes efectores por sí sola puede no ser un predictor exacto de patogenicidad entre los aislados de suelo de F. oxysporum (Jelinski et al., 2017).

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Epidemiología

El Marchitamiento o fusariosis del tomate es 0una enfermedad monocíclica. El hongo sobrevive como clamidosporas libres en el suelo. Estas requieren estimulación proporcionada por los exudados de la raíz, por lo que solo las esporas que se encuentran muy cerca de la raíz tienen la oportunidad de establecer una infección. Esto corresponde a las clamidosporas que se ubican dentro de la rizosfera, que generalmente se extiende a 1 mm o menos desde la superficie de la raíz (Huisman, 1982; Rovira, 1969).

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Manejo Integrado

* Plantar cultivares de tomate resistentes (cuando hubiera disponibles). Se conocen fuentes de resistencia a las tres razas (ver tabla 1 en McGovern, 2015). Las razas 1 y 2 crecen en las regiones productoras de tomate de todo el mundo, mientras que la raza 3 se ha reportado en regiones o países como California, Australia, el suroeste de Georgia y México. La mayoría de las variedades comerciales de tomate cultivadas en todo el mundo son resistentes a las razas 1 y 2, y algunas son resistentes a la raza 3 (Biju et al., 2017).

* Injerto (existen materiales con resistencia a las 3 razas, comercialmente disponibles)

* Solarización

* Desinfección Suelos con fumigantes químicos (ej. 1-3 dicloropropeno)

* Cultivo en Sustrato

* Control biológico (ej. Trichoderma spp. (Debbi et al., 2018), Bacillus spp. (Shahzad et al., 2017), bacterias PGPR (Syed Nabi et al., 2021))

* Inducción de defensas. Se han reportado respuestas de control con aplicaciones de acibenzolar-S-methyl, benzotiadiazol, quitosano, compost, ácido jasmónico, ácido salicílico, validamicina A, silicio al transplante, etc.  (ver tabla 2 en McGovern, 2015).

* Tratamientos químicos, en drench al transplante o aplicados en riego por goteo (azoxistrobina, trifloxistrobina, cyprodinil+fludioxonil, pydiflumetofen, difenoconazole, tebuconazole, boscalid+pyraclostrobin)

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