Tar spot (mancha de alquitrán) del Maíz (Phyllachora maydis)

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Condición fitosanitaria: Ausente

Grupo de cultivos: Cereales

Especie hospedante: Maíz (Zea mays)

Rango de hospedantes: El rango de hospedante de P. maydis parece estar restringido a Zea mays (Cline, 2019), aunque otras especies de Phyllachora causan manchas de alquitrán en una amplia variedad de especies de gramíneas y otros hospedantes (Parbery, 1967, 1971).

Etiología: Hongo. Biotrófico

Agente causal: Phyllachora maydis  Maubl., 1904 (*)

Taxonomía: Fungi > Dikarya > Ascomycota > > Pezizomycotina > Sordariomycetes > Phyllachorales > Phyllachoraceae > Phyllachora

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(*) En América Latina, P. maydis está supuestamente asociado con otros dos hongos (Hock et al. 1995): Monographella maydis Müller & Samuels, un necrófito, y Coniothyrium phyllachorae Maubl., un hiperparásito fúngico (Hock et al. 1995). Sin embargo, en los EE. UU., Solo P. maydis se ha documentado en asociación con la mancha de alquitrán del maíz (McCoy et al., 2019).

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Recientemente se publicó un borrador de la secuencia del genoma de P. maydis (Telenko et al. 2020). Un estudio de Hernández-Restrepo et al. (2016) utilizaron las regiones de ADNr ITS, TEF1, RPB2 y nrSSU para construir un árbol filogenético de Phyllachorales, validando el uso de estas regiones y generando secuencias que podrían adaptarse para futuros trabajos con P. maydis. Hasta la fecha, hay tres árboles filogenéticos publicados con loci similares, pero para la porción de Phyllachora solo se usó el gen ITS, y las distinciones de especies dentro del género aún deben resolverse.

P. maydis es un ascomicete, que produce esporas sexuales (ascosporas) y esporas asexuales (conidios). Las ascosporas se forman en ascos de pared simple dentro de un solo peritecio cubierto por estromas. Se producen ocho ascosporas ovales a ovoides, de 10 a 14 µm x 5,5 a 8 µm, por asco (Hock et al., 1992; Liu, 1973; Maublanc, 1904). Las ascosporas se descargan a través del ostiolo peritecial en una masa mucilaginosa. Un solo peritecio descarga esporas repetidamente en el transcurso de varios días, produciendo ocasionalmente cirros pálidos (Parbery, 1963). Las ascosporas requieren un rango de temperatura de 20 a 25 °C para una germinación óptima con una humedad relativa> 75% y períodos prolongados de humedad de las hojas (mojado foliar) (Bajet et al., 1994; Groves et al., 2020; Hock et al., 1989; Maublanc, 1904; Pereyda- Hernández et al., 2009). Dittrich et al. (1991) encontraron que en estudios de laboratorio, la germinación de ascosporas puede ocurrir en tan solo 2 h en agua destilada a 24 °C. Estos investigadores también indicaron que la germinación de ascosporas y la formación de apresorios por P. maydis ocurrieron entre 10 y 20 °C, formándose apresorios dentro de las 12 a 24 h, lo cual es consistente con otros miembros del género (Parbery, 1963).

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Antecedentes

La mancha de alquitrán es una enfermedad fúngica del maíz que principalmente infecta y daña las hojas. Produce pequeñas manchas negras en hojas y chalas. La enfermedad puede disminuir el rendimiento de grano y la calidad del ensilado, rastrojo y chala del maíz (Bajet et al. 1994; Hock et al. 1989; Maublanc 1904). En América Latina, se ha documentado pérdidas económicas de hasta el 50% cuando las epidemias son graves en las primeras etapas de la reproducción de las plantas de maíz.  P. maydis es endémica de América Latina (México y varios países de Centro y Sudamérica), y se identificó por primera vez en México en 1904 (Maublanc, 1904; Abbott, 1931; Bajet et al., 1994; Liu, 1973; Malaguti y Subero, 1972). A partir de 2015, P. maydis apareció y se ha extendido en el medio oeste de los Estados Unidos (EE. UU.) (Bissonnette, 2015; Dalla Lana et al., 2019; Malvick et al., 2020; McCoy et al., 2018; Ruhl et al., 2016). La mancha de alquitrán se ha convertido en una enfermedad emergente de alto perfil en los EE. UU., debido a su reciente identificación y propagación, el impacto documentado en el rendimiento del maíz y la amenaza que representa para la producción de maíz. Actualmente se desconocen los eventos que subyacen a la aparición de P. maydis en los EE. UU.

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Síntomas

Los síntomas se manifiestan  principalmente en las hojas, donde se producen pequeñas manchas negras. La mancha de alquitrán se caracteriza por la formación de estromas negros, los cuerpos fructíferos de P. maydis, en el follaje. Los estromas se asemejan a manchas de «alquitrán » (del Inglés, Tar spot).  En campos con residuos de maíz infestados, los síntomas y signos iniciales de la mancha de alquitrán pueden aparecer en el dosel inferior de la planta de maíz (Bajet et al., 1994). En los Estados Unidos, los patrones de enfermedad «de arriba hacia abajo» ocurren con frecuencia en nuevos lugares, lo que sugiere una transmisión del inóculo a larga distancia. Sin embargo, en plantas de cualquier edad, hojas, vainas foliares y chalas son susceptibles a la infección (Bajet et al. 1994; Hock et al. 1995).

La infección por P. maydis da como resultado el desarrollo de estructuras brillantes (masa de tejidos fúngicos negros) conocidas como estromas (Carson, 1999; CIMMYT, 2003; Hock et al., 1995). Los estromas se incrustan en el tejido del hospedante y se dispersan o se agrupan en ambas superficies de las hojas, y ocasionalmente se fusionan en franjas (Liu, 1973). Los estromas a veces están rodeados por halos necróticos, elípticos y marrones denominados “lesiones de ojo de pez”. En casos severos, los halos necróticos se fusionan, causando una necrosis extensa y tizón foliar que conduce a la senescencia prematura y la muerte de las plantas (Carson, 1999; Ceballos y Deutsch, 1992; Hock et al., 1995).

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Ciclo de la enfermedad

El ciclo de la enfermedad de la mancha de alquitrán no se comprende completamente. Como otras especies del género Phyllachora, P. maydis es un biótrofo obligado, que requiere un hospedante vivo para crecer y reproducirse (Cannon, 1991). Sin embargo, en campos con residuos de maíz infestados, los síntomas y signos iniciales de la mancha de alquitrán pueden aparecer en el dosel inferior de la planta de maíz (Bajet et al., 1994). Las ascosporas y conidios de P. maydis pueden sobrevivir en estromas en hojas de maíz en descomposición o residuos de cosecha en los campos (Groves et al., 2020; Kleczewski et al. 2019). Por tanto, los residuos infestados con propágulos son probablemente la fuente del inóculo primario. Según Hock et al. (1992), las ascosporas se liberan de los estromas y se dispersan por el viento o la lluvia al follaje durante períodos de temperatura moderada (16 a 23 °C), duración de la humedad de las hojas superior a 7 h por noche y humedad relativa superior al 75%. (Hock et al., 1995). La dispersión de esporas a larga distancia es otra posible fuente de inóculo primario. Sin embargo, la dispersión de ascosporas se ha documentado solo hasta 31 m de la fuente del inóculo (Liu, 1973). Las ascosporas infectan las plantas de maíz cercanas y este ciclo se repetirá varias veces por temporada de crecimiento en condiciones propicias (Bajet et al. 1994; Hock et al., 1989). En los EE. UU., en campos sin antecedentes de manchas de alquitrán se han documentado síntomas de manchas primero en el dosel superior del cultivo y no en el dosel inferior. Esto plantea interrogantes sobre la posibilidad de una dispersión a larga distancia. Ni el período de incubación (tiempo desde la inoculación hasta el desarrollo de los síntomas) ni el período de latencia (tiempo desde la inoculación hasta el inicio de las estructuras reproductivas) se han establecido claramente para P. maydis. Datos preliminares indicarían que el período de latencia puede ser variable, pero el rango suele ser de 14 a 20 días a una temperatura de 16 a 23 °C (Cruz y Kleczewski, inédito). Los períodos de latencia pueden verse significativamente influenciados por los grados día de crecimiento (GDD) y otros factores, incluido el nivel de resistencia del hospedante, por lo que es probable que la variabilidad en la latencia de P. maydis esté relacionada con estos factores. Los síntomas de la mancha de alquitrán se observan 14 días después de la infección y poco después se producen nuevas ascosporas en los estromas (Hock et al., 1995).

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Manejo Integrado

* Rotación de cultivos

* Evitar híbridos susceptibles

* Aplicación de fungicidas (existen pocos datos sobre el momento de aplicación y la respuesta económica)

* Manejo del riego

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La arquitectura genética de la resistencia a la mancha de alquitrán es compleja, pero se ha detectado sistemáticamente un único locus que provee niveles elevados de resistencia (Cao et al., 2017; Ceballos y Deutsch, 1992; Mahuku et al., 2016). Recientemente, un locus de rasgos cuantitativos (QTL) de gran efecto ubicado en el cromosoma bin 8.03, denominado qRtsc8-1, se detectó consistentemente en múltiples poblaciones tropicales / subtropicales de maíz examinadas en varios lugares de América Central y del Sur (Cao et al., 2017; Mahuku et al., 2016). La la asociación más significativa identificada por Mahuku et al. (2016) en un estudio de mapeo de asociación de todo el genoma fue con un gen codificador de un receptor de repetición rico en leucina, que sería consistente con un gen de resistencia importante.

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