Podredumbre de la corona de la frutilla por Phytophthora (Phytophthora cactorum)

.

Condición fitosanitaria: Presente

Grupo de cultivos: Hortícolas

Especie hospedante: Frutilla (Fragaria × ananassa (Weston) Duchesne ex Rozier)

Rango de hospedantes: amplio / no específico

Etiología: Pseudohongo. Necrotrófico

Agente causal: Phytophthora fragariae Hickman, 1940Phytophthora cactorum (Lebert & Cohn) J. Schröeter (1886), Phytophthora nicotianae Breda de Haan (1896) 

Taxonomía: Eukaryota > Stramenopiles > Oomycetes > Peronosporales > Phytophthora

.

.

.

Síntomas

La infección de la frutilla por Phytophthora cactorum ocurre en suelos mal drenados, bajo riego o durante largos períodos de lluvia en climas cálidos. Los síntomas de la enfermedad aumentan durante los períodos de gran necesidad de agua, por ejemplo después de que se establecen los trasplantes, durante clima cálido y seco o cuando aumenta la carga de fruta. El patógeno se ha vuelto muy importante en los últimos 10-15 años.

La característica de mayor diagnóstico de plantas con síntomas avanzados es el colapso de las plantas y una decoloración de color rojo oscuro profundo de la corona. El retraso en el crecimiento de las plantas o el marchitamiento de las hojas jóvenes son los primeros síntomas y pueden aparecer en cualquier momento durante la estación de crecimiento del cultivo. Las plantas infectadas pueden permanecer atrofiadas, o el follaje puede volverse azulado y toda la planta puede marchitarse rápidamente hasta el colapso total. El marchitamiento suele ir acompañado de síntomas de «sequía» en las hojas, como el oscurecimiento de los márgenes, el que a menudo progresa entre las nervaduras y una línea nítida entre el tejido dañado y el sano. Las plantas pueden romperse en la parte superior de la corona cuando se tiran para tomar muestras. Las plantas pueden aparecer en áreas bajas y luego a menudo se agrupan, o pueden aparecer más en un patrón disperso, especialmente si la enfermedad se presentó en plantas infectadas. Cuando la corona se infecta por primera vez, una sección longitudinal revela tejido empapado de agua y de color marrón claro, pero, a medida que avanza la enfermedad, aparece una necrosis extensa que es de color marrón uniforme y no restringida al tejido vascular. La decoloración de color marrón oscuro puede aparecer en la base, en el medio o en la parte superior de la corona. Las raíces unidas al área de la corona afectada son frecuentemente negras en el punto de unión y comúnmente tienen oosporas de carácter diagnóstico en el tejido de la raíz. Los sistemas de raíces también se decoloran con frecuencia y tienen un bajo nivel de raíces fibrosas (secundarias y terciarias). Por el contrario, el tejido de la corona infectado por Colletotrichum (podredumbre de la corona por antracnosis) adquiere un color canela más oscuro, es más firme, a menudo tiene una apariencia de “marmolado” y las raíces tienden a permanecer de color blanco a marrón en el punto de unión. Además, el sistema radicular tiende a permanecer fibroso con una apariencia blanca saludable.

.

.

.

La enfermedad puede aparecer en las instalaciones de producción de plantines cuando se introduce a través de fuentes de agua contaminada. Las puntas no enraízan, las raíces se vuelven negras y los pecíolos inferiores de las hojas se vuelven de color marrón oscuro a negro. Los plantines morirán o permanecerán atrofiadas, especialmente una vez que se detenga el riego frecuente.

.

Ciclo de la enfermedad

Phytophthora spp. es un problema importante en establecimientos intensivos debido a la facilidad de propagación por el sistema de riego a través de las zoosporas móviles. Por lo tanto, la infección se ve favorecida por condiciones de alta humedad, riego, suelos saturados mal drenados, compactados, etc. Las principales fuentes de inóculo incluyen oosporas en el suelo y trasplantes infectados. Una vez introducido, el patógeno puede sobrevivir durante muchos años en algunos lotes o campos, mientras que otros no tienen problemas año tras año. Las oosporas producen zoosporas que infectan principalmente a través de heridas en tocones de estolones, rizomas o estolones recién excavados. Las plantas de almacenamiento en frío, son extremadamente susceptibles a la pudrición de la corona. La expresión de la enfermedad está influenciada por el momento de la siembra y las condiciones ambientales. En siembras de oto;o, dado que el hongo requiere temperaturas cálidas y humedad prolongada, el colapso inicial de la planta puede ocurrir dentro de 1 mes después de la siembra y el colapso adicional de la planta ocurre en la primavera siguiente a medida que ocurre el rebrote y especialmente a medida que se desarrolla la fruta. El patógeno puede moverse con los patrones de flujo de agua en el campo y en las instalaciones de producción de plantines.

.

Manejo Integrado

La interacción hospedante-patógeno tiene una relación de resistencia gen a gen bien descrita, pero hasta la fecha no se han identificado genes candidatos de avirulencia ni de resistencia (Adams et al., 2020).

.

Cultural

1. Selección y preparación del lote de siembra

Elegir un sitio con un drenaje de suelo adecuado y evitar los campos con antecedentes de enfermedades. Plantar en canteros elevados, no en lugares húmedos bajos, y aflojar el suelo en los campos durante la preparación para romper los endurecimientos y mejorar el drenaje. La fumigación del suelo puede ayudar a reducir el inóculo.

2. Usar plantines libres de enfermedades

Usar plantas sanas, aunque los síntomas pueden no ser evidentes en el momento del establecimiento en el campo. Si las puntas se infectaron, Phytophthora puede aparecer en los plantines y estas plantas deben eliminarse o tratarse antes del establecimiento en el campo. Las plantas asintomáticas pueden albergar el patógeno. En las plantineras, las plantas deben estar en bancas elevadas o en lechos de grava bien drenados para evitar el movimiento del agua de una bandeja a otra y la propagación del patógeno. Evitar las variedades altamente susceptibles en sitios con antecedentes de pudrición de la corona por Phytophthora.

3. Monitoreo y Manejo

Utilizar prácticas de riego adecuadas; no regar en exceso ya que el inóculo se esparce por la escorrentía. No usar agua para riego por aspersión de estanques superficiales que puedan albergar el patógeno.

..

Control químico

El mefenoxam y el metalaxil han demostrado ser efectivos cuando se aplican a través del riego por goteo. Estos fungicidas se aplican mejor en el otoño poco después de la siembra y cuando se completa el riego por aspersión para el establecimiento de la planta. En la mayoría de los casos, una aplicación a principios de la primavera también es útil cuando comienza el rápido crecimiento de nuevas plantas. El tiempo de otoño y primavera coincide con el rápido crecimiento de las raíces. Se pueden hacer aplicaciones adicionales en la primavera en campos con alta presión de enfermedades. Los fosfitos no tienen la misma eficacia que el mefenoxam/metalaxyl pero son muy útiles durante la fase de producción de plántulas, aplicados como una pulverización foliar en campos donde las raíces de frutilla están dañadas y en campos donde se han encontrado cepas de Phytophthora resistentes a mefenoxam/metalaxyl.

.

.


.

Bibliografía

Adams TM (2019) Pathogenomics of Phytophthora fragariae, the Causal Agent of Strawberry Red Core Disease. Ph.D. thesis, University of Reading, Reading. doi: 10.48683/1926.00085121

Adams TM, Armitage AD, Sobczyk MK, et al. (2020) Genomic investigation of the strawberry pathogen Phytophthora fragariae indicates pathogenicity is associated with transcriptional variation in three key races. Front. Microbiol. 11: 490. doi: 10.3389/fmicb.2020.00490

Alexander B, Stewart A (2001) Glasshouse screening for biological control agents of Phytophthora cactorum on apple (Malus domestica). N. Zeal. J. Crop Horticult. Sci. 29: 159–169. doi: 10.1080/01140671.2001.9514174

Armitage AD, Lysøe E, Nellist CF, et al. (2018) Bioinformatic characterisation of the effector repertoire of the strawberry pathogen Phytophthora cactorum. PLoS One 13: e0202305. doi: 10.1371/journal.pone.0202305

Avila-Quezada GD, Rai M (2023) Novel nanotechnological approaches for managing Phytophthora diseases of plants. Trends Plant Sci.: S1360-1385(23)00102-4. doi: 10.1016/j.tplants.2023.03.022

Bhat RG, Colowit PM, Tai TH, et al. (2006) Genetic and pathogenic variation in Phytophthora cactorum affecting fruit and nut crops in California. Plant Dis. 90: 161–169. doi: 10.1094/PD-90-0161

Chen XR, Wen K, Zhou X, et al. (2023) The devastating oomycete phytopathogen Phytophthora cactorum: Insights into its biology and molecular features. Mol Plant Pathol. 24: 10171032. doi: 10.1111/mpp.13345

Chepsergon J, Motaung TE, Bellieny-Rabelo D, Moleleki LN (2020) Organize, don’t agonize: strategic success of Phytophthora species. Microorganisms 8: 917. doi: 10.3390/microorganisms8060917

Efsa Panel on Plant Health [PLH] (2014) Scientific opinion on the risks to plant health posed by Phytophthora fragariae hickman var. fragariae in the EU territory, with the identification and evaluation of risk reduction options. EFSA J. 12: 3539. doi: 10.2903/j.efsa.2014.3539

Gao R, Cheng Y, Wang Y, et al. (2015) Genome sequence of Phytophthora fragariae var. fragariae, a quarantine plant-pathogenic fungus. Genome Announc. 3: e00034-15. doi: 10.1128/genomeA.00034-15

Grenville-Briggs LJ, Kushwaha SK, Cleary MR, et al. (2017) Draft genome of the oomycete pathogen Phytophthora cactorum strain LV007 isolated from European beech (Fagus sylvatica). Genom. Data 12: 155–156. doi: 10.1016/j.gdata.2017.05.010

Hantula J, Lilja A, Parikka P (1997) Genetic variation and host specificity of Phytophthora cactorum isolated in Europe. Mycol. Res. 101: 565–572.

Hantula J, Lilja A, Nuorteva H, et al. (2000) Pathogenicity, morphology and genetic variation of Phytophthora cactorum from strawberry, apple, rhododendron, and silver birch. Mycol. Res. 104: 1062–1068. doi: 10.1017/S0953756200002999

Hickman CJ (1941) The red core root disease of the strawberry caused by Phytophthora fragariae n.sp. J. Pomol. Hortic. Sci. 18: 89–118. doi: 10.1080/03683621.1941.11513556

Hunter S, Williams N, McDougal R, et al. (2018) Evidence for rapid adaptive evolution of tolerance to chemical treatments in Phytophthora species and its practical implications. PLoS One 13(12): e0208961. doi: 10.1371/journal.pone.0208961

Jin JH, Zhou X, Liu W, et al. (2022) Influence of affinity tags and tobacco PR1a signal peptide on detection, purification and bioactivity analyses of the small oomycete apoplastic effectors. Biotechnol Lett.  doi: 10.1007/s10529-022-03324-0

Kasteel M, Ketelaar T, Govers F (2023) Fatal attraction: How Phytophthora zoospores find their host. Semin Cell Dev Biol. 148-149: 13-21. doi: 10.1016/j.semcdb.2023.01.014

Kato F, Ando Y, Tanaka A, et al. (2022) Synthesis of aglycones, structure-activity relationships, and mode of action of lycosides as inhibitors of the asexual reproduction of Phytophthora. Biosci Biotechnol Biochem. : zbac179. doi: 10.1093/bbb/zbac179

Kronmiller BA, Feau N, Shen D, et al. (2023) Comparative Genomic Analysis of 31 Phytophthora Genomes Reveals Genome Plasticity and Horizontal Gene Transfer. Mol Plant Microbe Interact. 36(1): 26-46. doi: 10.1094/MPMI-06-22-0133-R

Lilja A, Karjalainen R, Parikka P, et al. (1998) Pathogenicity and genetic variation of Phytophthora cactorum from silver birch and strawberry. Euro. J. Plant Pathol. 104: 529–535. doi: 10.1023/A:1008644804415

Lin X, Torres Ascurra YC, Fillianti H, et al. (2023) Recognition of Pep-13/25 MAMPs of Phytophthora localizes to an RLK locus in Solanum microdontum. Front Plant Sci. 13: 1037030. doi: 10.3389/fpls.2022.1037030

Marin MV, Seijo TE, Baggio JS, et al. (2022) Resistance of strawberry cultivars and the effects of plant ontogenesis on Phytophthora cactorum and P. nicotianae causing crown rot. Plant Dis. doi: 10.1094/PDIS-01-22-0203-RE

Marin MV, Baggio JS, Oh Y, et al. (2023) Identification of sequence mutations in Phytophthora cactorum genome associated with mefenoxam resistance and development of a molecular assay for the mutant detection in strawberry (F. × ananassa). Sci Rep. 13(1): 7385. doi: 10.1038/s41598-023-34271-z

Maas JL (1972) Growth and reproduction in culture of ten Phytophthora fragariae races. Mycopathol. Mycol. Appl. 48: 323–334. doi: 10.1007/BF02052636

Man in ’t Veld WA (2007) Gene flow analysis demonstrates that Phytophthora fragariae var.rubi constitutes a distinct species, Phytophthora rubi comb. nov. Mycologia 99: 222–226. doi: 10.1080/15572536.2007.11832581

Naveed ZA, Bibi S, Ali GS (2019) The Phytophthora RXLR effector Avrblb2 modulates plant immunity by interfering with Ca2+ signaling pathway. Front. Plant Sci. 10: 374. doi: 10.3389/fpls.2019.00374

Nellist CF, Vickerstaff RJ, Sobczyk MK, et al. (2019) Quantitative trait loci controlling Phytophthora cactorum resistance in the cultivated octoploid strawberry (Fragaria×ananassa). Hortic Res. 6: 60. doi: 10.1038/s41438-019-0136-4

Nellist CF, Armitage AD, Bates HJ, et al. (2021) Comparative Analysis of Host-Associated Variation in Phytophthora cactorum. Front. Microbiol. 12: 679936. doi: 10.3389/fmicb.2021.679936

Orsomando G, Lorenzi M, Raffaelli N, et al. (2001) Phytotoxic protein PcF, purification, characterization, and cDNA sequencing of a novel hydroxyproline-containing factor secreted by the strawberry pathogen Phytophthora cactorum. J. Biol. Chem. 276: 21578–21584. doi: 10.1074/jbc.M101377200

Rebollar-Alviter A, Ellis MA (2005) Efficacy of Azoxystrobin, Pyraclostrobin, Potassium Phosphite, and Mefenoxam for Control of Strawberry Leather Rot Caused by Phytophthora cactorum. Plant Health Progress  6:1. doi: 10.1094/PHP-2005-0107-01-RS

Situ J, Xi P, Lin L, et al. (2022) Signal and regulatory mechanisms involved in spore development of Phytophthora and Peronophythora. Front Microbiol. 13: 984672. doi: 10.3389/fmicb.2022.984672

Stensvand A, Herrero ML, Talgø V (1999) Crown rot caused by Phytophthora cactorum in norwegian strawberry production. EPPO Bull. 29: 155–158.

Sun M, Li L, Wang C, et al. (2022) Naringenin confers defence against Phytophthora nicotianae through antimicrobial activity and induction of pathogen resistance in tobacco. Mol Plant Pathol. doi: 10.1111/mpp.13255

Tabima JF, Kronmiller BA, Press CM, et al. (2017) Whole genome sequences of the raspberry and strawberry pathogens Phytophthora rubi and P. fragariae. Mol. Plant Microbe Interact. 30: 767–769. doi: 10.1094/MPMI-04-17-0081-A

Torto TA, Li S, Styer A, et al. (2003) EST mining and functional expression assays identify extracellular effector proteins from the plant pathogen Phytophthora. Genome Res. 13: 1675–1685. doi: 10.1101/gr.910003

Tyler BM, Tripathy S, Zhang X, et al. (2006) Phytophthora genome sequences uncover evolutionary origins and mechanisms of pathogenesis. Science 313: 1261–1266. doi: 10.1126/science.1128796

van de Weg WE (1997) Gene-for-Gene Relationships between Strawberry and the Causal Agent of Red Stele Root Rot, Phytophthora fragariae var. fragariae. Ph.D. thesis, Wageningen Agricultural University, Netherlands.

van de Weg WE (1997) A gene-for-gene model to explain interactions between cultivars of strawberry and races of Phytophthora fragariae var. fragariae. Theor. Appl. Genet. 94: 445–451. doi: 10.1007/s001220050435

van de Weg WE, Giezen S, Henken B, den Nijs APM (1996) A quantitative classification method for assessing resistance to Phytophthora fragariae var. fragariae in strawberry. Euphytica 91: 119–125. doi: 10.1007/BF00035282

Wang W, Jiao F (2019) Effectors of Phytophthora pathogens are powerful weapons for manipulating host immunity. Planta 250: 413–425. doi: 10.1007/s00425-019-03219-x

¿Cómo citar esta información para publicaciones?
Herbario Virtual. Cátedra de Fitopatología. Facultad de Agronomía de la Universidad de Buenos Aires. https://herbariofitopatologia.agro.uba.ar