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Condición fitosanitaria: presente en Argentina (confirmado con PCR-RT, Obregón et al., 2023) pero considerada Plaga Cuarentenaria Ausente (para la evaluación epidemiológica nacional)
Grupo de cultivos: Hortícolas
Especie hospedante: Tomate (Lycopersicum esculentum), Pimiento (Capsicum annuum)
Rango de hospedantes: infecta tomate y pimiento, siendo el tomate el hospedante principal. También puede infectar varias malezas, como por ejemplo Solanum nigrum, Chenopodium murale, Chenopodium spp., Petunia spp., Nicotiana spp. (Luria et al., 2017; Salem et al., 2022). Salem et al. (2022) detectaron la presencia de ToBRFV en diferentes malezas muestreadas en campos de tomate, la mayoría en forma asintomática, representando 12 especies vegetales pertenecientes a 8 familias: Amaranthus retroflexus, Beta vulgaris subsp. marítima y Chenopodium murale (Amaranthaceae); Conyza canadensis y Taraxacum officinale (Asteraceae); Malva parviflora (malváceas); Oxalis corniculata (Oxalidaceae); Portulaca oleracea (Portulaceae); Verónica syriaca (Scrophulariaceae); Solanum elaeagnifolium y S. nigrum (Solanaceae); y Corchorus olitorius (Tiliaceae). La mayoría de las plantas infectadas pertenecían a especies de Solanaceae, Amaranthaceae y Malvaceae, seguidas por Scrophulariaceae, Tiliaceae, Asteraceae, Portulacaceae y Oxalidaceae. Las especies de plantas donde más del 50% de las muestras recolectadas estaban infectadas incluyen A. retroflexus, C. canadensis, T. officinale, C. murale, M. parviflora, V. syriaca y S. nigrum.
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Epidemiología:
Transmisión: principalmente a través de semillas contaminadas y contacto mecánico
Etiología: Virus. Biotrófico como todos los virus.
Agente causal: Tomato brown rugose fruit virus (ToBRFV)
Taxonomía: Viruses > Riboviria > Orthornavirae > Kitrinoviricota > Alsuviricetes > Martellivirales > Virgaviridae > Tobamovirus
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El genoma de ToBRFV consiste en un ARN monocatenario de sentido positivo (ssARN+) de aproximadamente 6,4 kb de longitud que se encapsula en viriones cilíndricos arrugados de unos 300 nm de largo y 18 nm de diámetro (Dombrovsky y Smith, 2017; Luria et al., 2017, Oladokun et al., 2019; Chanda et al., 2020). De acuerdo con el estudio de TEM de la primera cepa encontrada en el sur de Israel en 2014, las partículas virales tienen un tamaño promedio de 235±123 nm de largo y 18 nm de ancho (Luria et al., 2017). De manera similar, en el análisis de inmersión de hojas, mientras que la mayoría de las partículas tenían una longitud de ~300 nm, también se observaron partículas de ~500 nm de longitud y partículas pequeñas de ~250 nm de longitud.
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- Ilustración de micrografía electrónica de partículas virales de ToBRFV. Autor: Luria et al., 2017
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ToBRFV tiene un ARN monocatenario de sentido positivo (ssRNA+) de 6.400 nucleótidos (nt), con una organización típica de tobamovirus, que consta de cuatro marcos de lectura abiertos (ORFs, del Inglés: open reading frames) que codifican dos complejos de proteínas relacionadas con la replicación de 126 kDa (ORF1a) y 183 kDa (ORF1b), expresándose el ORF1b por la supresión parcial del codón de stop; la proteína de movimiento (MP) de 30 kDa (ORF2) y la proteína de cubierta (CP, del Inglés: cp capsid protein) de 17,5 kDa (ORF3), expresada a través de los 30 -ARN subgenómicos coterminales (Salem et al., 2016).
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- Autor: Caruso et al., 2022
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Históricamente, el género Tobamovirus es particularmente importante ya que consta de varios patógenos virales devastadores, incluidos el virus del mosaico del tabaco (TMV), el virus del mosaico del tomate (ToMV), el virus del moteado leve del tomate (ToMMV), el virus del moteado leve del pimiento (PMMoV) y el virus del mosaico moteado verde del pimiento (CGMMV) (Fraile y García-Arenal, 2018). Además de estos patógenos virales existentes, las enfermedades virales emergentes, como el virus de los frutos marrones rugosos del tomate (ToBRFV) también representan una seria amenaza para la producción de tomate y pimiento.
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Antecedentes
El virus del fruto rugoso marrón del tomate (ToBRFV) es un virus de ARN emergente y de rápida propagación que infecta al tomate y al pimiento, siendo el tomate el hospedante principal. El virus causa graves pérdidas de cultivos y amenaza la producción de tomate en todo el mundo (Caruso et al., 2022). El ToBRFV se descubrió en plantas de tomate de invernadero cultivadas en 2014 en Israel. Luego en Jordania en la primavera de 2015 (Salem et al., 2016). El primer brote epidémico de la nueva enfermedad que infectó a los tomates ocurrió en octubre-noviembre de 2014 en la aldea de Ohad en el sur de Israel. A continuación, en febrero de 2015, en los cuatro meses posteriores al brote, la enfermedad se propagó a nuevas zonas de cultivo de tomates en el sur de Israel. Después de 7 meses, la enfermedad se extendió a la región de Ramat Negev, donde los productores se especializan en las variedades de tomate cherry. Más tarde, la enfermedad se propagó al valle de Arava en el sureste y al área de Beit Shean en el noreste de Israel. Desde entonces, la enfermedad se ha establecido a nivel nacional, en la mayoría de los tomates cultivados en estructuras protegidas. Más tarde, la enfermedad se propagó al valle de Arava en el sureste y al área de Beit Shean en el noreste de Israel. Desde entonces la enfermedad se ha vuelto establecido a nivel nacional, en la mayor parte de la estructura protegida tomates cultivados. Hasta la fecha, el virus ha sido reportado en al menos 35 países en cuatro continentes del mundo. En América fue reportada en México (Cambrón-Crisantos et al., 2018), EE. UU. (Ling et al., 2019), Canada (Sarkes et al., 2020) y Argentina (Obregon, 2023). Se han documentado los siguientes reportes en forma cronológica:
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2014
Israel (Luria et al., 2017)
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2015
Jordania (Salem et al., 2016)
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2018
Alemania (Menzel et al., 2019)
EE. UU. (Ling et al., 2019)
Italia (Panno et al., 2019)
México (Cambrón-Crisantos et al., 2018),
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2019
Canada (Sarkes et al., 2020)
China ( Yan et al., 2019)
Egipo (Amer y Mahmoud, 2020)
España (Alfaro-Fernández et al., 2021)
Grecia (Beris et al., 2020)
Países Bajos (van de Vossenberg et al., 2020)
Palestina (Alkowni et al., 2019)
Reino Unido (Skelton et al., 2019)
Turquía (Fidan et al., 2019)
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2020
Francia (Skelton et al., 2022)
Líbano (Abou Kubaa et al., 2022)
Siria ( Hasan et al., 2022)
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2021
Arabia Saudita (Sabra et al., 2021)
Irán (Ghorbani et al., 2021)
Noruega (Hamborg and Blystad, 2021)
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2022
Albania (Orfanidou et al., 2022)
Suiza (Mahillon et al., 2022)
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2023
Argentina (Obregon, INTA, Enero 2023):
Durante el 2022 se observaron plantas de tomate en la zona productiva del departamento Lavalle, con síntomas similares a los provocados por los virus del tipo Tobamovirus (clorosis, moteados y deformación de hojas). Según revisión bibliográfica estos síntomas eran similares a ToBRFV.
En enero del 2023 se confirmó la presencia de ToBRFV en tomate a través de PCR.
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- Distribución de ToBRFV. (a) El mapa geográfico de ToBRFV. Todos los países con incidencias confirmadas están resaltados en rojo. (b) El gráfico muestra la tendencia del número acumulado de países notificados a partir del primer brote en 2014. Autor: Zhang et al., 2022. Los datos fueron adaptados de las en base a datos globales de la Organización Europea y Mediterránea para la Protección de las Plantas (EPPO) (https://gd.eppo.int/taxón/TOBRFV/distribución)
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ToBRFV se transmite principalmente a través de semillas contaminadas y contacto mecánico (como a través de prácticas hortícolas estándar). Dada la naturaleza global de la cadena de producción y distribución de semillas, y la transmisibilidad de semillas de ToBRFV, el alcance de su propagación es probablemente más grave de lo que se ha revelado o se cree.
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Síntomas
Los síntomas foliares causados por ToBRFV incluyen arrugas y burbujas con un patrón de mosaico que lo acompaña. La fruta tiene un cáliz dorado y es de tamaño insuficiente con una superficie áspera (rugosa significa arrugada). El aborto de la fruta puede ocurrir, mientras que la fruta restante estará manchada, pálida y puede tener manchas marrones y necróticas. Las plantas infectadas en forma temprana se atrofiarán con frutos mal formados. Las plantas infectadas más tarde pueden no expresar los síntomas de la fruta hasta que la fruta se vuelve roja.
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- Plantas de tomate naturalmente infectadas. (A-C) Patrón de mosaico sintomático en hojas de plantas de tomate en racimo cv. Moisés. (C) Hojas estrechas del racimo plantas de tomate (D) Pedúnculos y cálices secos en plantas de tomate cherry cv. Shiran que lleva a la abscisión de la fruta. (E) Síntomas necróticos en pedículo, cálices y pecíolos cv. Ikram. (F) Síntomas típicos de frutos con manchas amarillas cv. Moisés. (G-I) Síntomas variables de frutos de tomate cv. Odelia. (G) Los síntomas típicos de la enfermedad. (H) Síntomas de infecciones mixtas de TSWV (abundante) y el ToBRFV. (I) Síntomas únicos de ToBRFV encontrado en un solo lugar en el pueblo de Sde-Nitzan. Autor: Luria et al., 2017
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- Síntomas típicos inducidos por ToBRFV. (a–e) Mosaico severo, moteado clorótico, protuberancias necróticas, deformadas, de color verde oscuro, y síntomas de estrechamiento en las hojas de los cultivares de tomate Piccolo (a, b), Kivu (c, d) y Moneymaker (e). (f–k) Frutos con rugosidad marrón (blanco flechas), amarillamiento, parches amarillos, marmoleado y síntomas de deformación en los cultivares de tomate Piccolo (f, g), Kivu (h, i) y Moneymaker (k). (l) Nicotiana benthamiana infectada con ToBRFV que muestra hojas amarillentas y rizadas junto con el fenotipo de retraso en el crecimiento. Autor: Zhang et al., 2022
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Transmisión
ToBRFV se transmite principalmente a través de semillas contaminadas y contacto mecánico (como a través de prácticas hortícolas estándar) (Salem et al., 2021).
En invernaderos el ToBRFV se transmite principalmente por contacto mecánico, incluidos los materiales de propagación, los restos de plantas, el suelo contaminado, los medios de cultivo, el agua en circulación, las actividades agrícolas de los trabajadores y las herramientas de cultivo (Dombrovsky y Smith, 2017; Oladokun et al., 2019).
Se ha comprobado que insectos usados como polinizadores, como por ejemplo el abejorro común (Bombus terrestris) puede ser portador de inóculo primario del ToBRFV contribuyendo a la propagación de la enfermedad en cultivos de tomate (Levitzky et al., 2019).
La transmisión de ToBRFV por semillas de Solanum nigrum fue confirmado, con una tasa de transmisión de semillas de aproximadamente 1,9% (2/107) de semillas contaminadas a plántulas sanas (Salem et al., 2022).
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Diagnóstico
PCR Real Time (qPCR) y plantas indicadoras, ver reporte de la International Seed Federation 2020
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Manejo Integrado
La rotación, la erradicación de plantas infectadas, la desinfección de semillas han tenido un éxito muy limitado. La generación y aplicación de variantes atenuadas puede ser un enfoque rápido y efectivo para proteger el tomate de invernadero contra ToBRFV. El control sostenible a largo plazo se basará en el desarrollo de nuevas resistencias genéticas y cultivares resistentes (Sánchez-Sánchez et al., 2022), lo que representa la estrategia más eficaz y respetuosa con el medio ambiente para el control de patógenos.
Si bien la mayoría de los híbridos disponibles y plantados en Argentina no presentan resistencia genética a ToBRFV, a nivel mundial ya se comercializan híbridos con grados variables de tolerancia/resistencia (diferentes empresas semilleras) en los diferentes segmentos de tomates (cherries, racimo, redondos y peras) para poder manejar esta virosis (Hamelink et al., 2019; Enza Zaden, 2020; BASF, 2020; Bayer, 2021; Syngenta, 2021).
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Videos
Alerta fitosanitaria por virus rugoso del tomate – Hernán Von Baczko, Dir. Nac. Protección Vegetal
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Noticias
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