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Condición fitosanitaria: presente aunque considerada Plaga Cuarentenaria Ausente
Grupo de cultivos: Hortícolas
Especie hospedante: Tomate (Lycopersicum esculentum)
Rango de hospedantes: amplio, afecta principalmente al tomate, aunque se ha encontrado infectando otros cultivos de hortalizas económicamente importantes y un amplio rango de plantas silvestres. Además del tomate, se ha descubierto que ToCV infecta 84 especies de plantas dicotiledóneas pertenecientes a 25 familias botánicas, incluidos cultivos económicamente importantes (Fiallo-Olivé et al., 2019). Además del tomate, el virus ha sido detectado infectando papa (S. tuberosum), pimiento (Capsicum annuum), berenjena (S. melongena) y berenjena escarlata (S. aethiopicum) (Barbosa et al., 2010; Fonseca et al., 2016; Freitas et al., 2012; Boiteux et al., 2018).
En un estudio con 80 especies inoculadas experimentalmente, 25 fueron susceptibles, incluidas 6 que previamente no se sabía que fueran hospedantes: Jaltomata procumbens, Physalis pruinosa, Solanum aculeatissimum, S. viarum, Beta vulgaris var. cicla y Chenopodium quinoa) (Fariña et al., 2019).
Epidemiología:
Transmisión: semipersistente por moscas blancas.
Etiología: Virus. Biotrófico como todos los virus.
Agente causal: Tomato chlorosis virus (ToCV)
Taxonomía: Viruses > Riboviria > Orthornavirae > Kitrinoviricota > Alsuviricetes > Martellivirales > Closteroviridae > Crinivirus
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ICTV: Crinivirus
Baltimore classification: Group IV: ssRNA(+)
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Estructura del virus
El virus de la clorosis del tomate es una de las 14 especies aceptadas del género Crinivirus, uno de los cuatro géneros de la familia Closteroviridae de virus de plantas.
El virus de la clorosis del tomate (ToCV) es un Crinivirus típico (Familia Closteroviridae) con un genoma bipartito de ARN monocatenario de sentido positivo encapsidado en viriones flexibles de 800–850 nm.
El genoma de ToCV está compuesto por dos moléculas de ARN monocatenario de sentido positivo, denominadas ARN1 y ARN2, encapsidadas por separado en viriones largos, flexibles y similares a varillas. Como se ha demostrado con otros closteroviridos, se cree que los viriones ToCV tienen una estructura bipolar. RNA1 contiene cuatro marcos de lectura abiertos (ORF) que codifican proteínas asociadas con la replicación del virus y la supresión del silenciamiento génico, mientras que RNA2 contiene nueve ORF que codifican proteínas supuestamente involucradas en la encapsidación, el movimiento de célula a célula, la supresión del silenciamiento génico y la transmisión por mosca blanca.
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Antecedentes
El virus de la clorosis del tomate (ToCV, por sus siglas en inglés), un crinivirus, se identificó por primera vez a mediados de la década de 1990 en plantas de tomate cultivadas en invernaderos que mostraban un síndrome de «trastorno de hoja amarilla» en el centro-norte de Florida, EE. UU. Este síndrome se venía observando desde 1989 pero inicialmente se atribuyó a trastornos fisiológicos o nutricionales (Wisler et al., 1998a, 1998b).
Poco después de que se reconociera que el síndrome de la hoja amarilla del tomate era causado por un nuevo crinivirus en los EE. UU., se detectaron síntomas similares en España (Navas-Castillo et al., 2000). Estos síntomas se observaron ya en 1997 y su asociación con la infección por ToCV se confirmó por primera vez en Europa. Desde entonces, el virus ha sido detectado infectando tomate en muchas áreas alrededor del mundo. En total, ToCV se ha encontrado en 35 países y territorios de las Américas, Europa, Asia y África.
Durante los 22 años desde que se confirmó la presencia de ToCV en EE. UU., se ha observado una progresión lineal de la enfermedad en todo el mundo. En este sentido, ToCV constituye un ejemplo paradigmático de fitopatógeno emergente que seguramente invadirá nuevas áreas en un futuro próximo. El cultivo de tomate bajo invernadero, unido a que el ToCV puede ser transmitido por Bemisia tabaci y Trialeurodes vaporariorum, esta última menos dependiente de climas cálidos que B. tabaci, hace que las infecciones puedan extenderse a nuevas zonas.
Actualmente, el virus de la clorosis del tomate (ToCV; género Crinivirus, familia Closteroviridae), junto con el virus de la clorosis infecciosa del tomate, son los causantes de la enfermedad del «amarilleo» del tomate, una enfermedad grave de los cultivos de tomate en más de 20 países
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(Año) País
(1996) Estados Unidos (Wisler et al., 1998b)
(1997) España (Navas-Castillo et al., 2000)
(1998) Portugal (Louro et al., 2000)
(1998) Taiwan (Tsai et al., 2004)
(2000) Italia (Accotto et al., 2001)
(2000) Marruecos (Hanafi, 2002)
(2000) Sudáfrica (Jones, 2001)
(2001) Islas Canarias (ES) (Font et al., 2003)
(2001) Grecia (Dovas et al., 2002)
(2001) Puerto Rico (US) (Wintermantel et al., 2001)
(2002) Francia (Dalmon et al., 2005)
(2003) Israel (Segev et al., 2004)
(2004) Chipre (Papayiannis et al., 2006)
(2004) Réunion (FR) (Delatte et al., 2006)
(2005) Mayotte (FR) (Massé et al., 2008)
(2005) Mexico (Alvarez-Ruiz et al., 2007)
(2006) Brasil (Barbosa et al., 2008)
(2006) Cuba (Martínez-Zubiaur et al., 2008)
(2006) Líbano (Abou-Jawdah et al., 2006)
(2007) Costa Rica (Castro et al., 2009)
(2007) Mauritius (Lett et al., 2009)
(2008) Japón (Hirota et al., 2010)
(2008) Turquía (Çevik y Erkiş, 2008)
(2008) Indonesia (Suastika et al., 2011)
(2010) Hungría (Bese et al., 2011)
(2011) Sudan (Fiallo-Olivé et al., 2011)
(2012) China (Zhao et al., 2013)
(2012) Uruguay (Arruabarrena et al., 2014)
(2013) Corea del Sur (Lee et al., 2018)
(2014) Tunisia (Mnari-Hattab et al., 2014)
(2014) Arabia Saudita (Al-Saleh et al., 2014)
(2014) Jordan (Salem et al., 2015)
(2017) Nigeria (Mohammed et al., 2018)
(2017) Países bajos (EPPO, 2018a)
(2018) Reino Unido (EPPO, 2018b)
(2022) Albania (Orfanidou et al., 2022)
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Síntomas
El síndrome del «trastorno de la hoja amarilla» del tomate incluye amarillamiento intervenal y engrosamiento de las hojas. Los síntomas observados en plantas de tomate infectadas con ToCV incluyen áreas cloróticas que evolucionan hacia un color amarillo brillante intervenal, comenzando en las hojas inferiores y progresando gradualmente hacia la parte superior de la planta. En la etapa inicial de la infección, las áreas cloróticas son frecuentemente de forma poligonal, la cual está limitada por las venas principales. En etapas avanzadas, las áreas intervenales amarillas pueden desarrollar manchas necróticas de color marrón rojizo. Las hojas inferiores se presentan enrolladas, engrosadas y quebradizas, siendo crujientes al tacto. Aunque no se producen síntomas evidentes en las frutas, se produce una reducción significativa del rendimiento debido a la pérdida del área fotosintética. Las plantas sintomáticas son menos vigorosas y muestran pérdidas de rendimiento como resultado de la reducción del crecimiento de la fruta y el retraso en la maduración. Los síntomas se desarrollan primero en las hojas inferiores y luego avanzan hacia la parte superior de la planta. El bronceado y la necrosis de las hojas más viejas van acompañados de una disminución del vigor y una reducción de la producción de frutos. En otros hospedantes, los síntomas más comunes incluyen clorosis intervenal y leve coloración amarillenta en las hojas más viejas. Los síntomas de ToCV en el tomate son indistinguibles de los inducidos por un crinivirus relacionado, el virus de la clorosis infecciosa del tomate (TICV) (Duffus et al., 1996). En otros hospedantes, los síntomas más comunes causados por ToCV incluyen clorosis intervenal o leve coloración amarillenta en las hojas más viejas.
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Transmisión
Como todas las especies dentro del género Crinivirus, ToCV es transmitido de manera semipersistente por moscas blancas, siendo uno de los dos únicos crinivirus transmitidos por miembros de los géneros Bemisia y Trialeurodes.
ToCV es uno de los dos crinivirus que transmiten las moscas blancas de los géneros Bemisia y Trialeurodes. Estos incluyen varias especies del complejo B. tabaci [MED, MEAM1 y New World (NW, anteriormente biotipo A)], T. vaporariorum y T. abutilonea (Navas-Castillo et al., 2000; Wisler et al., 1998b).
Los experimentos que utilizan B. tabaci MEAM1 como vector y plantas de tomate o papa como fuente de inóculo han demostrado que las tasas de transmisión de ToCV siguen el orden tomate > patata > pimiento dulce (Mituti et al., 2018). Estos estudios también mostraron que el tomate es una mejor fuente de inóculo que la papa.
ToCV se transmite de manera semipersistente y, según la similitud con LIYV (Chen et al., 2011), se cree que se transmite por el intestino anterior. Aunque comúnmente se acepta que el ToCV es un virus limitado al floema, solo recientemente se ha demostrado mediante la técnica del gráfico de penetración eléctrica que la transmisión ocurre principalmente después de la actividad de salivación en los elementos del tamiz del floema (forma de onda E1) (Maluta et al., 2017). Sin embargo, esta investigación sugiere que una tasa muy baja de infección (por debajo del 2%) también podría ocurrir antes de la salivación durante la punción con estilete en el mesófilo, las células acompañantes o del parénquima, sin descartar punciones breves con estilete en los elementos del tamiz del floema. Se han observado resultados similares con el virus de la clorosis de la lechuga, otro crinivirus, con una baja tasa de transmisión antes de que las moscas blancas presentaran la forma de onda E1 (Johnson et al., 2002).
La eficiencia de transmisión difiere entre las especies de mosca blanca, siguiendo el orden: B. tabaci MED > B. tabaci MEAM1 ≈ T. abutilonea > B. tabaci NW > T. vaporariorum (Shi et al., 2018; Wintermantel y Wisler, 2006). La diferencia en la transmisión entre MED y MEAM1, la especie más invasora del complejo B. tabaci, se ha asociado a diferencias en la tasa de adquisición y acumulación del virus (Shi et al., 2018).
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Diagnóstico
Se han desarrollado metodologías de diagnóstico tanto serológicas como moleculares.
Para la detección serológica de ToCV, se propuso un antisuero policlonal producido utilizando la proteína de la cápside viral expresada en Escherichia coli para el diagnóstico de rutina en el ensayo inmunoabsorbente ligado a enzimas tipo sándwich de doble anticuerpo (DAS-ELISA), pero se informó que aproximadamente el 5% de los falsos negativos pueden ocurrir (Jacquemond et al., 2009). Los anticuerpos policlonales ahora están disponibles para su uso en DAS-ELISA de varias fuentes comerciales.
Se han desarrollado varios protocolos de reacción en cadena de la polimerasa con transcripción inversa (RT-PCR) para permitir la detección rápida y específica de ToCV. Estos incluyen un ensayo de RT-PCR multiplex que permite la detección simultánea de ToCV y TICV mediante la amplificación de parte del gen HSP70h de ambos crinivirus seguido de una amplificación de PCR anidada multiplex (Dovas et al., 2002). También se ha desarrollado un ensayo TaqMan RT-PCR en tiempo real para la detección múltiple de ToCV y TICV en plantas y moscas blancas vectoras, con una mayor sensibilidad que la prueba convencional de RT-PCR (Papayiannis et al., 2011).
En los últimos años, también se han desarrollado varios protocolos de amplificación isotérmica mediada por bucle de transcripción inversa (RT-LAMP) para detectar ToCV en plantas y moscas blancas (Karwitha et al., 2016; Kil et al., 2015a; Zhao et al., 2015).
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Epidemiología
La gran cantidad de plantas hospedantes naturales y la facilidad de transmisión de varias especies de mosca blanca han contribuido a la diseminación exitosa de ToCV en todo el mundo.
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Manejo Integrado
El control de la enfermedad causada por ToCV se basa en el uso de plántulas sanas para el trasplante, la limitación de la accesibilidad de plantas hospederas alternativas que puedan servir como reservorios del virus y la aplicación de insecticidas para el control de vectores. Aunque se ha demostrado que varias especies de tomates silvestres contienen genotipos resistentes a ToCV, hasta la fecha no existen variedades de tomate resistentes o tolerantes disponibles comercialmente.
El control de ToCV es difícil porque no hay variedades comerciales de tomate resistentes o híbridos disponibles y el rociado químico para el control del vector de la mosca blanca no ha sido efectivo.
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