Podredumbre morena de los frutales de pepita (Monilinia spp)

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Condición fitosanitaria: Presente

Grupo de cultivos: Frutícolas (Carozo y Pepita)

Especie hospedante: Peral (Pyrus spp), Manzano (Malus domestica Borkh)

Rango de hospedantes: no específico / amplio

Epidemiología: policíclica, subaguda.

Etiología: Hongo. Necrotrófico

Agente causal: 

Monilinia fructicola (G. Wint.) Honey  (teleomorph) /  Monilia fructicola (anamorph)

Monilinia laxa (Aderhold & Ruhland) Honey  (teleomorph) /  Monilia laxa (anamorph)

Monilinia fructigena (Aderhold & Ruhland) Honey  (teleomorph) /  Monilia fructigena (anamorph) **

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TaxonomíaFungi > Dikarya > Ascomycota > Pezizomycotina > Leotiomycetes > Helotiales > Sclerotiniaceae > Monilinia (teleomorph) / Monilia (anamorph)

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Monilinia se caracteriza por formar apotecios pedicelados, dicha fructificación en forma de copa contiene ascos con ascosporas. Estos ascocarpos se forman en los frutos momificados que han caído al suelo y quedan cubiertos por la hojarasca,
El género del estado conidial, asexual o anamorfo es Monilia, identificándose tres especies: Monilia fructicola (Wint.) Honey, Monilia laxa (Ehr.) Sacc.y Vogl., Monilia fructigena Pers. Los conidios son producidos en esporodoquios grisáceos. Es dificultoso distinguir las tres especies únicamente por los síntomas, signos y su morfología siendo necesario observar su comportamiento en medios de cultivo y mediante identificación molecular.

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** Condición fitosanitaria: Plaga Cuarentenaria Ausente (M. fructigena)

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Importancia económica

Se manifiesta principalmente en las regiones húmedas como el Litoral (San Pedro y su zona de influencia) y la región Mesopotámica de nuestro país.
Afecta a durazneros y nectarinas, también ciruelos, cerezo, damasco, guindo y almendro, como así también causa graves daños en frutales de pepita (manzano, peral y membrillo).

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Síntomas

Monilinia spp. se caracteriza por producir principalmente: tizón de pimpollos, flores y ramitas y podredumbre de frutos.
Tizón de flores y ramas: Las flores presentan manchas húmedas, se produce la necrosis de las anteras, pistilos, ovarios, pétalos, sépalos y pedúnculos, se tornan marrones, marchitas y a menudo cubiertas en una masa gomosa. Asimismo las flores infectadas pueden caerse o bien permanecer adheridas al pedúnculo y cubrirse de esporodoquios grises cuando hay alta humedad relativa. El desarrollo y la intensidad de estos síntomas están relacionados con la temperatura y humedad y variando, en este sentido, según la especie que ataque.
Cancros: Una vez atacadas las flores, el hongo continúa la colonización hacia las ramas o ramitas. Los brotes y ramitas presentan manchas elípticas, pardas que se resuelven en cancros provocando la muerte del órgano desde el cancro hacia el ápice. Las hojas de la rama atacada se vuelven marrones y pueden caerse o quedar adherida a la misma. El cancro puede mostrar la esporulación del hongo causal. En este caso como en el anterior los tejidos afectados pueden ser invadidos por otros hongos agravando los síntomas.
Hojas: Las ramas atacadas muestran tizón de las hojas y en ocasiones pequeñas manchas rojas.
Frutos: Los frutos son afectados desde la maduración manifestando una típica podredumbre marrón lo que constituye el daño más común y destructivo del patógeno. Se inicia por una lesión circular de color pardo, que avanza con rapidez en extensión y profundidad. El ablandamiento de los tejidos es característico debido a la acción enzimática del hongo que degrada la pectina. La podredumbre blanda, circular y castaña puede abarcar parcial o totalmente al fruto en pocos días. Si la humedad relativa es alta, los frutos se cubren de una eflorescencia grisácea, constituida por los esporodoquios o ramilletes de conidios. Esa eflorescencia se distribuye sobre el fruto de una manera uniforme, o formando círculos concéntricos. Los frutos tanto maduros como inmaduros se pudren totalmente, la piel se arruga, se deshidratan lentamente y finalmente se momifican. Estos pueden seguir adheridos a las ramas o bien caerse. En el interior de los frutos se desarrolla intercelularmente el micelio del hongo.

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Ciclo de la enfermedad

El periodo de sobrevivencia de Monilinia durante el invierno ocurre sobre los frutos momificados, caídos al suelo o pendientes del árbol y en las lesiones de años anteriores en tejidos atizonados y cancros, constituyéndose como fuente de inoculo primario. El inóculo primario son los conidios que se forman en las lesiones del árbol del año anterior anteriormente mencionadas, o bien, por las ascosporas que provienen de los apotecios desarrollados sobre los frutos momificados que han caído al suelo y protegidos por la hojarasca. Esto ocurre iniciada la floración y después de la lluvia. Los conidios se forman con temperaturas mayores a 5ºC y se dispersan por la lluvia, el viento y los insectos. Las temperaturas medias (de 17ºC a 22ºC) favorecen el desarrollo de los apotecios. Las ascosporas son expulsadas a pocos centímetros del suelo y de allí son llevadas por las corrientes de aire hasta las flores.
La penetración varía según los órganos atacados y la especie patógena, en las flores se produce a través de los estigmas y las anteras (M. laxa). M. fructicola lo hace directamente a través los estomas y de la cutícula de las hojas, aunque a medida que las hojas se engrosan, esta forma de penetración disminuye, en los frutos en proceso de maduración ocurre a través de los estomas o cutícula y en las frutas maduras en la zona de inserción de los pelos, y en menor grado directamente. Al igual que M. fructígena, en esta etapa la fruta es más susceptible a la penetración por heridas causadas por labores agrícolas, resquebrajaduras, causas fisiogénicas. Los insectos juegan un rol importante transportando conidios o bien produciendo picaduras por las cuales se produce la entrada del patógeno.
Frutos aparentemente sanos, frecuentemente están contaminados con esporas del hongo (infección quiescente) y su desarrollo puede ocurrir durante el almacenamiento y comercialización.

En Argentina no se ha reportado la formación de esclerocios.

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Ejemplo del ciclo de la podredumbre morena en futales de carozo.

Esquema del ciclo de vida de patógeno ascomicota

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Condiciones Predisponentes

La temperatura óptima para el desarrollo de Monilia fructicola se encuentra en el rango 20 a 25ºC con un mínimo de 3 a 5 horas de mojado para que tenga éxito la infección. Después de 24 horas de humedad la infección es independiente de la temperatura entre valores de 5 a 30ºC. Monilia laxa requiere temperaturas mayores a 13ºC (óptimo 24ºC).

La infección de las flores depende de la duración del mojado (agua liquida libre sobre la superficie vegetal) y la temperatura (período crítico de infección). Para que la infección de las flores ocurra a 10ºC, son necesarias 18 horas de mojado; en cambio, a 24ºC solo son necesarias 5 horas. El tiempo necesario para que se desarrollen los síntomas del tizón de las flores puede ser de unos pocos días a una o dos semanas, dependiendo de la temperatura. Las flores marchitas a menudo se oscurecen a medida que ocurren nuevos brotes de crecimiento de las hojas.

Las lluvias durante el período de maduración de los frutos son un factor predisponente ya que garantizan el período crítico de infección.

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Manejo Integrado

  • Emplear variedades resistentes o tolerantes (cuando existan). Si se planifica la implantación de un monte nuevo contemplar la susceptibilidad frente a podredumbre morena de la variedad que se va a elegir.
  • El saneamiento ayudará a prevenir los primeros ataques, esto es fundamental para evitar futuras infecciones.
  • Evitar ataques intensos de bacteriosis ya que las pequeñas lesiones que la bacteria provoca en los frutos son puerta de entrada para el hongo causante de podredumbre morena.
  • Eliminación del inóculo primario: Conociendo que el patógeno permanece en frutos momificados, pedúnculos y cancros, se deduce su necesaria eliminación, para reducir los niveles de inóculo inicial. Esta tarea se debe realizar a fines del verano o durante la poda invernal. Con el movimiento de las ramas en el momento de podar, algunas momias se caen al suelo; éstas pueden ser fuente de inóculo mediante la producción de apotecios. La aplicación de herbicidas en la fila reduce la producción de los mencionados órganos por la eliminación de pastos que crean un microclima favorable para su formación.
  • Eliminación de inóculo secundario: Durante la floración y cuajado de frutos deben eliminarse las flores atizonadas y cancros, ya que estos son fuente de inóculo para la fruta.
    Manejo de microclima: Mediante el manejo correcto de la poda se puede lograr mayor insolación y ventilación. Es importante el manejo de la fertilización, ya que un exceso en la fertilización nitrogenada favorece el desarrollo de la enfermedad. En montes con excesivo vigor donde se sombrea la entrefila, se crea un microclima húmedo que dificulta el control.
  • Manejo de la cosecha: Manejo de la cosecha: Se debe evitar la producción de heridas,
    – Utilizando guantes y canasto cosechero forrado
    – Empleando cajones en buen estado
    – Evitando que la fruta se golpee al manipularla
    – Evitando que entre en contacto inóculo con los frutos cosechados, a través de una buena higiene de los cajones, de la planta de empaque y las cámaras frigoríficas.
  • Es importante acondicionar la fruta cosechada para evitar condiciones favorables al desarrollo de la enfermedad. Para esto se debe remover rápidamente el calor, llevándola a temperaturas cercanas a 0ºC.
  • El control químico de esta enfermedad apunta a proteger a la planta en los dos estados de máxima susceptibilidad: floración y madurez del fruto. Dada la aparición en alta frecuencia de cepas de Monilinia fructicola resistentes a carbendazim, se recomienda no usar más de una vez este principio activo ni durante todo el ciclo de cultivo. Situaciones de riesgo también son provocadas por otros fungicidas sistémicos como los inhibidores de la síntesis del ergosterol, por lo cual se sugiere su empleo con limitaciones a lo estrictamente necesario, en los momentos adecuados y en las dosis sugeridas.
  • Monitorear la presencia de cepas resistentes a fungicidas en el monte y en el galpón de empaque.

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Bibliografía

Agrios G (2005) Plant Pathology, 5th Edition. Academic Press, eBook ISBN: 9780080473789

Balsells-Llauradó M, Echeverría G, Torres R, et al. (2022) Emission of volatile organic compounds during nectarine-Monilinia laxa interaction and its relationship with fruit susceptibility to brown rot. Postharvest Biology and Technology 192: 111997. doi: 10.1016/j.postharvbio.2022.111997

Casals C, Segarra J, De Cal A, Lamarca N, Usall J (2015) Overwintering of Monilinia spp. on Mummified Stone Fruit. Journal of Phytopathology 163: 160–167. doi: 10.1111/jph.12298

Cheon W, Kim YS, Balaraju K, Kim BS, Lee BH, Jeon Y (2016) Postharvest Control of Botrytis cinerea and Monilinia fructigena in Apples by Gamma Irradiation Combined with Fumigation. Journal of Food Protection 79(8): 1410-1417. doi: 10.4315/0362-028X.JFP-15-532

Côté MJ, Tardif MC, Meldrum AJ (2004) Identification of Monilinia fructigena, M. fructicola, M. laxa, and Monilia polystroma on Inoculated and Naturally Infected Fruit Using Multiplex PCR. Plant Disease 88(11): 1219-1225. doi: 10.1094/PDIS.2004.88.11.1219

De Miccolis Angelini RM, Landi L, Raguseo C, et al. (2022) Tracking of Diversity and Evolution in the Brown Rot Fungi Monilinia fructicolaMonilinia fructigena, and Monilinia laxa. Front. Microbiol. 13: 854852. doi: 10.3389/fmicb.2022.854852

De Miccolis Angelini RM, Landi L, Raguseo C, et al. (2023). Comparative genomics of the brown rot fungi Monilinia fructicolaM. laxa and M. fructigena. Acta Hortic. 1363: 31-38. doi: 10.17660/ActaHortic.2023.1363.5

Dowling ME, Schnabel G, Boatwright HG, Everhart SE (2017) Novel gene-sequence markers for isolate tracking within Monilinia fructicola lesions. Pest Management Science 73: 1822–1829. doi: 10.1002/ps.4544

Fan J, Luo Y, Michailides TJ, Guo L (2014) Simultaneous quantification of alleles E198A and H6Y in the β-tubulin gene conferring benzimidazole resistance in Monilinia fructicola using a duplex real-time (TaqMan) PCR. Pest Management Science 70: 245–251. doi: 10.1002/ps.3549

Fischer JMM, Savi DC, Aluizio R, May De Mio LL, Glienke C (2017) Characterization of Monilinia species associated with brown rot in stone fruit in Brazil. Plant Pathology 66: 423–436. doi: 10.1111/ppa.12578

Guven H, Everhart SE, De Miccolis Angelini RM, et al. (2021) Genetic diversity assessments of brown rot pathogen Monilinia fructicola based on the six simple sequence repeat loci. J Plant Dis Prot. doi: 10.1007/s41348-021-00504-4

Holb IJ, Schnabel G (2008) The benefits of combining elemental sulfur with a DMI fungicide to control Monilinia fructicola isolates resistant to propiconazole. Pest Management Science 64: 156–164. doi: 10.1002/ps.1492

Landi L, De Miccolis Angelini RM, Pollastro S, et al. (2021). Whole-genome sequence of the brown rot fungal pathogen Monilinia fructigena Mfrg269 strain isolated in Italy. Acta Hortic. 1325: 103-108. doi: 10.17660/ActaHortic.2021.1325.17

Leone A, Permingeat H, Mitidieri M (2021) Effect of phosphites on the content of total phenols and chlorogenic acid in peach-Monilinia fructicola pathosystem. Agrociencia Uruguay 25(NE1): e404. Link

Lichtemberg PSF, Michailides TJ, Puckett RD, et al. (2018) Fitness costs associated with G461S mutants of Monilinia fructicola could favor the management of tebuconazole resistance in Brazil. Tropical Plant Pathology (accepted). doi: 10.1007/s40858-018-0254-9

Lutz MC, Vera L, Condoplo NC, Sosa MC (2015) Podredumbre morena en manzanas conservadas del alto valle de Río Negro. XV Jornadas Fitosanitarias Argentinas

Rodríguez Romera M, Diaz M, Pizzuolo P (2017) Primer reporte de Monilinia spp. en frutales de pepita en Argentina. 4° Congreso Argentino de Fitopatología. Link

Marcet-Houben M, Villarino M, Vilanova L, et al. (2021) Comparative Genomics Used to Predict Virulence Factors and Metabolic Genes among Monilinia Species. J Fungi (Basel) 7(6): 464. doi: 10.3390/jof7060464

Munda A (2015) First Report of Brown Rot on Peach Caused by Monilia polystroma in Slovenia. Plant Disease 99(9): 1281. doi: 10.1094/PDIS-02-15-0178-PDN

Papavasileiou A, Testempasis S, Michailides TJ, Karaoglanidis GS (2015) Frequency of brown rot fungi on blossoms and fruit in stone fruit orchards in Greece. Plant Pathology 64: 416–424. doi: 10.1111/ppa.12264

Pereira WV, Morales RGF, Bauer AIG, Kudlawiec K, May‐De‐Mio LL (2020) Discontinuance of tebuconazole in the field restores sensitivity of Monilinia fructicola in stone fruit orchards. Plant Pathology 69: 68-76. doi: 10.1111/ppa.13101

Petróczy M, Palkovics L (2009) First report of Monilia polystroma on apple in Hungary. European Journal of Plant Pathology 125(2): 343-347. doi: 10.1007/s10658-009-9476-5

Poniatowska A, Michalecka M, Puławska J (2021) Phylogenetic relationships and genetic diversity of Monilinia spp. isolated in Poland based on housekeeping- and pathogenicity-related gene sequence analysis. Plant Pathol., 70: 1640-1650. doi: 10.1111/ppa.13401

Poniatowska AMichalecka M, Puławska J (2024LAMP-based detection of Monilinia fructigenaMonilinia polystroma and Monilinia fructicola in latently infected apple fruit. Plant Pathology 73: 355365. doi: 10.1111/ppa.13820

Rodríguez‐Pires SGarcia‐Companys MEspeso EAMelgarejo Pde Cal A (2021) Influence of light on the Monilinia laxastone fruit interaction. Plant Pathology 70326335. doi: 10.1111/ppa.13294

Van Leeuwen GCM, Baa Yen RP, Holb IJ, Jeger MJ (2002) Distinction of the Asiatic brown rot fungus Monilia polystroma sp. nov. from M. fructigena. Mycological Research 106(4): 444-451. doi: 10.1017/S0953756202005695

Vilanova L, Valero-Jiménez CA, van Kan JAL (2021) Deciphering the Monilinia fructicola Genome to Discover Effector Genes Possibly Involved in Virulence. Genes 12(4): 568. doi: 10.3390/genes12040568

Villarino M, Melgarejo P, De Cal A (2016) Growth and aggressiveness factors affecting Monilinia spp. survival peaches. International Journal of Food Microbiology 227: 6-12. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2016.01.023

Xu X, Robinson JD, Berrie AM, Harris DC (2001) Spatio‐temporal dynamics of brown rot (Monilinia fructigena) on apple and pear. Plant Pathology 50: 569-578. doi: 10.1046/j.1365-3059.2001.00602.x

Xu X‐M, Robinson J (2000) Epidemiology of brown rot (Monilinia fructigena) on apple: infection of fruits by conidia. Plant Pathology 49: 201-206. doi: 10.1046/j.1365-3059.2000.00437.x

Zhu X-Q, Niu C-W, Chen X-Y, Guo L-Y (2016) Monilinia species associated with brown rot of cultivated apple and pear fruit in China. Plant Disease 100: 2240-2250. doi: 10.1094/PDIS-03-16-0325-RE

Asiatic brown fruit rot – Monilia polystroma. U.S. Department of Agriculture, Agricultural Research Service
Systematic Mycology and Microbiology Laboratory – Invasive Fungi Fact Sheets

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