María Cecilia Perez Pizá, Sautua Francisco, Carmona Marcelo
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En términos generales, enfermedad es cualquier anormalidad fisiológica o interrupción significativa en la salud «normal» de una planta. La enfermedad puede ser causada por agentes vivos (bióticos) patogénicos, o por factores ambientales (abióticos). Para protegerse del daño, las plantas han desarrollado una amplia variedad de respuestas de defensa.
Si la resistencia fuera expresada constitutivamente, presumiblemente protegería a la planta inmediatamente después del inicio de la infección por un patógeno. ¿Por qué, entonces, esta no es una estrategia de defensa común? Se cree que los rasgos constitutivos de defensa tienen costos que superan a sus beneficios, especialmente en ausencia de patógenos cuando los rasgos de defensa no son necesarios. Varios estudios han demostrado que la asignación de recursos hacia la respuesta de defensa ocurre a expensas de la aptitud de la planta (crecimiento y rendimiento), sugiriendo que los productos relacionados con la defensa son autotóxicos (Baldwin y Callahan, 1993) o que la resistencia es energéticamente costosa (Heil et al., 2000; Smedegaard-Petersen & Stolen 1981, Zangerl et al., 1997). Se piensa que las compensaciones entre crecimiento-defensa ocurren en las plantas debido a las restricciones de recursos, que exigen la priorización hacia el crecimiento o la defensa, dependiendo de factores externos e internos imperantes (Bolton et al., 2009). Si bien el despliegue de los mecanismos de defensa es imprescindible para la supervivencia de las plantas, la activación de la defensa generalmente recae en el gasto energético a expensas del crecimiento de la planta (Richard et al., 2018). Es decir, las plantas poseen un conjunto limitado de recursos que pueden invertirse en crecimiento o en defensa. En la naturaleza, las plantas viven en entornos diversos y complejos en los que constantemente encuentran variedad de patógenos y herbívoros con una amplia variedad de estilos de vida y estrategias de infección. En adaptación a tales condiciones naturales, las plantas han desarrollado mecanismos sofisticados para equilibrar el crecimiento y la defensa. Si bien muchos de estos mecanismos moleculares que subyacen a las compensaciones de crecimiento y defensa aún no se han dilucidado, el crosstalk hormonal (instancias en las que uno o más componentes de una vía de transducción de señales afectan a otra) se ha convertido en un jugador importante en la regulación de las compensaciones necesarias para lograr el equilibrio necesario (Huot et al., 2014).
En principio, se pueden clasificar en dos tipos de defensas: las constitutivas y las inducibles. Las constitutivas, sean físicas o bioquímicas, están siempre expresadas en un nivel basal. Las inducibles, en cambio, son aquellas que aumentan su expresión ante la detección por parte de la planta hospedante de un estrés. Las defensas constitutivas incluyen muchas barreras físicas preformadas, como las paredes celulares, las cutículas epidérmicas cerosas y la corteza. Estas sustancias no solo protegen a la planta de la invasión, sino que también le dan fuerza y rigidez a la planta. A su vez, las plantas también poseen reservas de metabolitos secundarios tóxicos para los patógenos (defensas químicas). Entre sus respuestas a la infección microbiana, las plantas despliegan un arsenal de productos antibióticos naturales (Lu et al., 2018). Además de las barreras y moléculas preformadas, prácticamente todas las células vegetales vivas tienen la capacidad de detectar patógenos invasores y responder con defensas inducibles, incluida la producción de sustancias químicas tóxicas, enzimas que degradan patógenos y suicidio deliberado de células, el refuerzo de las barreras físicas, etc. Las plantas a menudo esperan hasta que se detecten los patógenos antes de producir productos químicos tóxicos o proteínas relacionadas con la defensa debido a los altos costos de energía y los requisitos de nutrientes asociados con su producción y mantenimiento.
Las plantas están constantemente expuestas a microorganismos. Para ser patógenos, la mayoría de los microbios deben acceder al interior de la planta, ya sea penetrando la superficie de la hoja o de la raíz directamente, o ingresando a través de heridas o aberturas naturales. Una vez que los patógenos logran ingresar al interior de la planta, se enfrentan con otro obstáculo: la pared celular, un soporte rígido a base de celulosa que rodea cada célula vegetal. La penetración de la pared celular expone la membrana plasmática del hospedante al microorganismo. Aquí se encuentran receptores de superficie extracelulares.
Las plantas han desarrollado múltiples estrategias para la percepción de patógenos a través de receptores inmunes (Cesari, 2018). Los receptores inmunes de las plantas permiten la detección de una multitud de microorganismos, incluidos los patógenos. El reconocimiento de microbios activa varias vías de señalización de las plantas, como las mediadas por fitohormonas. En el transcurso de la coevolución con los microorganismos, las plantas han expandido su repertorio de receptores inmunes y componentes de señalización, lo que resulta en redes inmunes de plantas altamente interconectadas. Estas redes inmunes permiten que las plantas respondan apropiadamente a los diferentes tipos de microbios y que coordinen las respuestas inmunes con los programas de desarrollo y las respuestas de estrés ambiental (Nobori et al., 2018).
Los receptores inmunes de superficie extracelulares reconocen patrones moleculares asociados a patógenos o microorganismos (PAMPs/MAMPs, del inglés: pathogen-/microbe-associated molecular patterns). Las plantas logran reconocer a los patógenos gracias a receptores de reconocimiento de patrones moleculares asociados a patógenos, ubicados en la membrana vegetal, denominados PRRs (del inglés: pattern recognition receptors). La percepción de un microorganismo patógeno en la superficie de la célula desencadena la inmunidad activada por PAMP (PTI, del inglés: pattern-triggered immunity), que generalmente detiene la infección antes de que el microbio se mantenga en la planta.
Sin embargo, algunos los microorganismos patógenos han desarrollado mecanismos para suprimir la PTI, interfiriendo con el reconocimiento en la membrana plasmática o secretando proteínas efectoras en el citoplasma de la célula vegetal, que alteran la señalización de resistencia o la manifestación de respuestas de resistencia. En términos generales, los efectores o moléculas efectoras son proteínas de bajo peso molecular que son secretadas por bacterias, oomicetos u hongos para debilitar o desactivar las defensas inmunitarias del hospedante y adaptarse a un entorno específico. Asimismo, una vez que algunos patógenos adquirieron la capacidad de suprimir el primer sistema de detección, algunas plantas han desarrollado otro mecanismo más especializado para detectar microorganismos patógenos, a los que se hace referencia como inmunidad activada por efectores (ETI, del inglés: effector-triggered immunity). La inmunidad desencadenada por efectores implica el reconocimiento directo o indirecto de las proteínas microbianas efectoras utilizadas para subvertir la PTI, por medio de proteínas de “resistencia” de las plantas (PR). La activación de la resistencia mediada por proteínas R también suprime el crecimiento microbiano, pero no antes de que el invasor haya tenido la oportunidad de una proliferación limitada. A su vez, los patógenos en algunos casos han desarrollado efectores adaptados para interferir y suprimir la ETI.
De esta manera, la primera línea del sistema inmune vegetal proporciona defensa basal contra todos los patógenos potenciales y se basa en el reconocimiento de características microbianas conservadas utilizando receptores de reconocimiento en la superficie de la célula vegetal (PRR) para examinar las moléculas que contienen patrones característicos que son únicos y están ampliamente conservados en los patógenos. Por otro lado, el segundo nivel del sistema inmune innato, desarrollado evolutivamente en respuesta ante algunos patógenos que lograron sintetizar proteínas efectoras que suprimen la PTI, se activa cuando las proteínas de resistencia (R) codificadas por la planta, generalmente localizadas en el citoplasma, reconocen directa o indirectamente los efectores codificados por patógenos afines. Esta segunda rama del sistema inmune se denomina inmunidad activada por efectores (ETI). Por lo tanto, la respuesta inmune primaria se conoce como inmunidad desencadenada por PAMP (PTI) y ha evolucionado para reconocer las características comunes de los patógenos microbianos. En la coevolución de las interacciones hospedante-patógeno, los patógenos adquirieron la capacidad de entregar proteínas efectoras a la célula vegetal para suprimir la PTI, permitiendo la infección. Una vez que el sistema de defensa basal de las plantas es superado por los patógenos, las plantas responden con el desarrollo de un sistema de reconocimiento más especializado basado en la percepción de proteinas efectoras de los patógenas por medio de las proteínas R y la posterior activación de la inmunidad desencadenada por efectores (ETI), que conduce a respuestas de defensa rápidas y agudas de las plantas, cuyo sello distintivo es la HR. Es decir, en respuesta al suministro de proteínas efectoras de patógenos, las plantas adquirieron evolutivamente proteínas de vigilancia o de resistencia (proteínas R) para detectar directa o indirectamente la presencia de las proteínas efectoras del patógeno y responder con diferentes mecanismos de defensa. A este segundo tipo de respuesta se hace referencia como inmunidad activada por efectores (ETI) (De Wit, 2007).
Para referirse a este segundo mecanismo, Flor (1942) postuló la hipótesis del «gen por gen». La hipótesis establece que para cada gen de avirulencia dominante (Avr) en un patógeno determinado existe un gen de resistencia afín (R) en el hospedante. La interacción entre los productos de estos genes conduce a la activación de las respuestas de defensa del hospedante, como por ejemplo la respuesta de hipersensibilidad (HR), que detiene el crecimiento de hongos biotróficos.
Un número de investigaciones en la última década han demostrado que muchos eventos bioquímicos para la respuesta de resistencia a enfermedades de plantas aparecen tan rápido como incluso 5 minutos después de que un patógeno entra en contacto con el hospedante (Shen et al., 2017).
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Bibliografía
Baldwin IT, Callahan P (1993) Autotoxicity and chemical defense: Nicotine accumulation and carbon gain in solanaceous plants. Oecologia 94: 534-541. doi: 10.1007/BF00566969
Bolton MD (2009) Primary Metabolism and Plant Defense—Fuel for the Fire. Molecular Plant-Microbe Interactions 22(5): 487-497. doi: 10.1094/MPMI-22-5-0487
Cesari S (2018) Multiple strategies for pathogen perception by plant immune receptors. New Phytologist 219: 17-24. doi: 10.1111/nph.14877
De Wit PJGM (2007) How plants recognize pathogens and defend themselves. Cellular and Molecular Life Sciences 64: 2726–32. doi: 10.1007/s00018-007-7284-7
Flor HH (1942) Inheritance of pathogenicity in Melampsora lini. Phytopathology 32: 653–69
Heil M, Hilpert A, Kaiser W, Linsenmair KE (2000) Reduced growth and seed set following chemical induction of pathogen defence: Does systemic acquired resistance (SAR) incur allocation costs? J. Ecol. 88: 645-654. Link
Huot B, Yao J, MontgomeryBL, He SY (2014) Growth–Defense Tradeoffs in Plants: A Balancing Act to Optimize Fitness. Molecular Plant 7(8): 1267-1287. doi: 10.1093/mp/ssu049
Lu X, Zhang J, Brown B, Li R, Rodríguez-Romero J, Berasategui A, Liu B, Xu M, Luo D, Pan Z, Baerson SR, Gershenzon J, Li Z, Sesma A, Yang B, Peters RJ (2018) Inferring Roles in Defense from Metabolic Allocation of Rice Diterpenoids. The Plant Cell 30: 1119-1131. doi: 10.1105/tpc.18.00205
Nobori T, Mine A, Tsuda K (2018) Molecular networks in plant–pathogen holobiont. FEBS Lett 592: 1937-1953. doi: 10.1002/1873-3468.13071
Richard MM, Gratias A, Meyers BC, Geffroy V (2018) Molecular mechanisms that limit the costs of NLR‐mediated resistance in plants. Molecular Plant Pathology. doi: 10.1111/mpp.12723
Shen Y, Liu N, Li C, Wang X, Xu X, Chen W, Xing G, Zheng W. 2017 The early response during the interaction of fungal phytopathogen and host plant. Open Biology 7: 170057. doi: 10.1098/rsob.170057
Smedegaard-Petersen V, Stolen O (1981) Effect of energy requiring defense reactions on yield and grain quality in powdery mildew Erysiphe graminis sp. hordei resistant Hordeum vulgare cultivar Sultan. Phytopathology 71: 396-399. Link
Zangerl AR, Arntz AM, Berenbaum MR (1997) Physiological price of an induced chemical defense: Photosynthesis, respiration, biosynthesis, and growth. Oecologia 109: 433-441. doi: 10.1007/s004420050103