Exocortis de los cítricos (Citrus Exocortis Viroide, CEVd)

 

Condición fitosanitaria: Plaga no cuarentenaria reglamentada

Grupo de cultivos: Frutales (Cítricos)

Especie hospedante: naranjas trifoliadas, citrangos, Rangpur y otras mandarinas y limas dulces, algunos limones y cidras, sobre pies susceptibles: Naranjo trifolio, lima de Rangpur, todos los híbridos de Citrus sinensis x Poncirus trifoliata, algunas variedades de lima y variedades de Citrus medica (etrog-citrón).

Etiología: Viroide. Biotrófico

Agente causal: Citrus exocortis viroid

Taxonomía: Viroids > Pospiviroidae > Pospiviroid

 

Los viroides son los patógenos vegetales más pequeños que se conocen. El viroide Citrus Exocortis Viroide (CEVd) es una entidad infectiva de RNA monocatenario circular, de 370-375 nucleótidos. Posee una estructura secundaria de mínima energía libre en forma de varilla, con regiones cuyas bases están apareadas, que alternan con bucles cuyas bases están desapareadas. Se han identificado variantes con distinta agresividad. Su genoma sólo codifica para proteínas no estructurales motivo por el cual carece de cápside.

.

.

.

Antecedentes

Citrus exocortis viroid (CEVd) fue el primer viroide cítrico descrito (Roistacher, 1991). La enfermedad de Exocortis de los cítricos se describió en 1948 como un descascaramiento de corteza o descamación que afectaba a árboles cultivados en portainjertos de naranja trifoliada (Poncirus trifoliata (L.) Raf.) (Fawcett & Klotz, 1948), y poco después se demostró que era una enfermedad transmisible por injerto (Benton et al., 1949, 1950). La exocortis es una enfermedad que puede afectar a los cítricos si no se lleva a cabo un manejo adecuado del cultivo. Los métodos para su control son preventivos y se encuentran al alcance de cualquier productor. Las pérdidas económicas causadas por esta enfermedad se deben principalmente a la baja producción que se obtiene de los árboles infectados, alcanzado pérdidas de hasta un 60%.

El CEVd tiene una distribución mundial, está presente en casi todas las zonas de cultivo de cítricos. En países en los que se encuentra disponible material certificado libre de viroides, este patógeno puede llegar a erradicarse.

Hospedantes

Aunque el agente productor de la exocortis está ampliamente distribuido sobre muchas variedades tolerantes, su presencia se hace evidente sólo cuando ellas están injertadas sobre pies susceptibles.

Pies susceptibles: Naranjo trifolio, lima de Rangpur, todos los híbridos de Citrus sinensis x Poncirus trifoliata, algunas variedades de lima y variedades de Citrus medica (etrog-citrón).

En infección natural se encuentran afectados prácticamente todos los miembros de la familia Rutaceae. Dentro de esta familia se ha detectado en la mayoría de las especies y variedades de los géneros Citrus, Poncirus y Fortunella, y también se ha transmitido experimentalmente a algunas especies de los géneros Microcitrus y Severinia. Se ha descrito como infección natural en vid, tomate, berenjena, nabo y zanahoria. Experimentalmente se ha transmitido a petunia, crisantemo, pepino, pimiento, Gynura aurnatiaaca, G. sarmentosa, Physalis spp., Solanum spp., Tagetes patula y Zinnia elegans.

 .

Síntomatología

En especies de cítricos sensibles, el CEVd produce descamaciones de la corteza y enanismo. Son sensibles Poncirus trifoliata, sus híbridos citrange Troyer y citrange Carrizo, y la lima Rangpur. Cuando los cítricos se hallan injertados sobre un patrón sensible, el árbol es poco vigoroso y a veces la copa es amarillenta y poco densa.

Se produce una descamación de la corteza del portainjerto, un menor desarrollo de la planta y menor producción de fruta en cantidad, aunque la fruta producida puede ser de mayor tamaño que la proveniente de plantas sanas. La descamación comienza como pequeñas áreas muertas por debajo de la unión de injerto. Posteriormente se forman fisuras longitudinales con excreción de gomas y se comienza a descamar la corteza.  El follaje amarillea y se puede producir una floración fuera de época en plantas muy afectadas. El sistema radicular puede morir totalmente.

La manifestación de los síntomas varía notablemente con cada combinación injerto-portainjerto. Puede producirse descamación sin enanismo y viceversa. Los síntomas pueden variar también con las condiciones nutricionales del cultivo y la raza del viroide presente. Sobre muchas especies y variedades de citrus la infección con el viroide no produce síntomas visibles (infecciones asintomáticas), aunque el portainjerto sea susceptible.

Transmisión

La vía fundamental de transmisión es mediante propagación vegetativa de yemas infectadas, y mediante transmisión mecánica por las herramientas de corte y poda.

El viroide se transmite por injerto y de forma mecánica a través de herramientas. Hasta hace poco se consideraba que la única forma de transmisión era por injerto, pero se ha encontrado transmisión a través de herramientas infestadas.

No se ha encontrado transmisión por semilla ni insectos.

La detección de la enfermedad se hace con plantas indicadoras y la más comúnmente usada es la cidra Etrog Arizona 861-S-1 (Citrus medica) que al inocularse con el viroide de la exocortis produce epinastía y enrollamiento de hojas, arrosetamiento por reducción de los entrenudos; además, en la nervadura principal aparecen pequeños agrietamientos que al cicatrizarse se observan como protuberancias de color marrón.

No se trasmiten por insectos, siendo la trasmisión por implementos de corte la única forma conocida.

Manejo de la enfermedad

La única forma posible de manejo es evitar la introducción y/o dispersión del viroide mediante:

– Utilización, en las nuevas plantaciones, de plantas sanas procedentes de un programa de certificación. Las medidas para controlar la propagación del viroide en los viveros deberían ser obligatorias en los programas de certificación.

–  Uso de yemas procedentes de plantas sanas para el injerto de patrones suministrados por un vivero o para sobreinjerto de plantaciones adultas. Sólo las yemas suministradas por viveros autorizados tienen garantía de encontrarse libres del viroide.

–  Desinfección de las herramientas de poda y corte. La inmersión en soluciones con 1% de hipoclorito de sodio es el método más eficaz. Se recomienda efectuar la desinfección de herramientas antes de iniciar las operaciones de poda o recolección de una parcela establecida con material certificado. En el caso de parcelas con material no certificado se sugiere desinfectar las herramientas y realizar primero las operaciones en los árboles jóvenes.

---

Bibliografía

Citrus Exocortis Viroid (CEVd). Sistema Nacional Argentino de Vigilancia y Monitoreo de plagas

Alcántara-Mendoza S, Vergara-Pineda S, García-Rubio O, Cambrón-Sandoval VH, Colmenares-Aragón D, Nava-Díaz C (2017) Caracterización del Viroide exocortis de los cítricos en diferentes condiciones de indexado. Revista mexicana de fitopatología 35(2): 284-303. doi: 10.18781/r.mex.fit.1701-3

Bagherian SAA (2015) Novel variants of citrus exocortis viroid from southern of Iran. Iranian Journal of Virology 9(3): 24-31. doi: 10.21859/isv.9.3.24

Bani-Hashemian SM (2009) Respuesta de distintos genotipos de cítricos y géneros afines a la infección con viroides. Tesis Doctoral, Universidad Politécnica De Valencia. Link

Barbosa CJ, Pina JA, Bernad L, Serra P, Navarro L, Duran-Vila N (2005) Mechanical transmisión of citrus viroids. Plant Disease 89: 749-754. doi: 10.1094/PD-89-0749

Benton RJ, Bowman FT, Fraser L, Kebby RG (1949) Selection of citrus budwood to control scaly butt in trifoliata rootstock. Agric. Gaz. N.S.W. 60:31-34.

Benton RJ, Bowman FT, Fraser L, Kebby RG (1950) Stunting and scaly butt associated with Poncirus trifoliata rootstock. N.S.W. Dep. Agric. Sci. Bull. 70:1-20.

Duran-Vila N (2017) Chapter 16 – Citrus Exocortis Viroid. In: Viroids and Satellites. pp. 169-179. doi: 10.1016/B978-0-12-801498-1.00016-4

Eiras M, Targon MLPN, Fajardo Thor VM, Flores R, Kitajima EW (2006) Citrus exocortis viroid and Hop Stunt viroid Doubly infecting grapevines in Brazil. Fitopatologia Brasileira 31(5): 440-446. doi: 10.1590/S0100-41582006000500002

Fagoaga C, Duran‐Vila N (1996) Naturally occurring variants of citrus exocortis viroid in vegetable crops. Plant Pathology, 45: 45-53. doi: 10.1046/j.1365-3059.1996.d01-104.x

Fawcett HS, Klotz LJ (1948) Exocortis on trifoliate orange. Citrus Leaves 28: 8.

Figueroa J, Figueroa Castellanos A, Foguet L, Escobar C, Stein B (2010) Confirmation of the presence of citrus viroids in citrus orchards in Northwestern Argentina. Revista industrial y agrícola de Tucumán 87(1): 45-48. ISSN 1851-3018

Fudl-Allah AEA, Calavan EC, Desjardins PR (1971) Comparative anatomy of healthy and exocortis virus-infected citron plants. Phytopathology 61: 990–993.

Garnsey SM, Jones JW (1967) Mechanical transmission of exocortis virus with contaminated budding tools. Plant Disease Rep. 51: 410-413.

García-Arenal F, Pallás V, Flores R (1987) The sequence of a viroid from grapevine closely related to severe isolates of citrus exocortis viroid. Nucleic Acids Res. 15: 4203-4210. Link

Lin CY, Wu ML, Shen TL, Yeh HH, Hung TH (2015) Multiplex detection, distribution, and genetic diversity of Hop stunt viroid and Citrus exocortis viroid infecting citrus in Taiwan. Virology Journal 12:11. doi: 10.1186/s12985-015-0247-y

Lin CY, Wu ML, Shen TL, Hung TH (2015) A mutual titer-enhancing relationship and similar localization patterns between Citrus exocortis viroid and Hop stunt viroid co-infecting two citrus cultivars. Virology Journal 12:142. doi: 10.1186/s12985-015-0357-6

López-Gresa MP, Lisón P, Yenush L, Conejero V, Rodrigo I, Bellés JM (2016) Salicylic Acid Is Involved in the Basal Resistance of Tomato Plants to Citrus Exocortis Viroid and Tomato Spotted Wilt Virus. PLoS ONE 11(11): e0166938. doi: 10.1371/journal.pone.0166938

Martinell F et al. (2015) Advanced methods of plant disease detection. A review. Agronomy for Sustainable Development 35(1): 1–25. doi: 10.1007/s13593-014-0246-1

Papayiannis LC (2014) Diagnostic real-time RT-PCR for the simultaneous detection of Citrus exocortis viroid and Hop stunt viroid. Journal of Virological Methods 196: 93-99. doi: 10.1016/j.jviromet.2013.11.001

Qiu Y, Wang Y, Wu Y, et al. (2023) Effects of RNA silencing during antagonism between citrus exocortis viroid and citrus bark cracking viroid in Etrog citron (Citrus medica). Molecular Plant Pathology 00: 1–7. doi: https://doi.org/10.1111/mpp.13408

Rizza S, Conesa A, Juarez J, Catara A, Navarro L, Duran‐Vila N Ancillo G (2012), Microarray analysis of Etrog citron (Citrus medica L.) reveals changes in chloroplast, cell wall, peroxidase and symporter activities in response to viroid infection. Molecular Plant Pathology, 13: 852-864. doi: 10.1111/j.1364-3703.2012.00794.x

Roistacher CN, Calavan EC, Blue RL (1969) Citrus exocortis: Chemical inactivation on tools, tolerance to heat separation of isolates. Plant Disease. Rep. 53: 333-336.

Semancik JS, Weathers LG (1972) Exocortis virus: An infectious free-nucleic acid plant virus with unusual properties. Virology 46: 456-466. doi: 10.1016/0042-6822(72)90281-4

Semancik JS, Szychowski JA, Rakowski AG, Symons RH (1993) Isolates of citrus exocortis viroid recovered by host and tissue selection. Journal of General Virology 74: 2427-2436. Link

Serra P, Eiras M, Bani-Hashemian SM, Murcia N, Kitajima EW, Daròs JA, Flores R, Duran-Vila N (2008) Citrus viroid V: Occurrence, host range, diagnosis, and identification of new variants. Phytopathology 98: 1199-1204. doi: 10.1094/PHYTO-98-11-1199

Singh RP, Dilworth AD, Baranwal VK, Gupta KN (2006) Detection of Citrus exocortis viroid, Iresine viroid, and Tomato chlorotic dwarf viroid in New Ornamental Host Plants in India. Plant Disease 90(11): 1457-1457. doi: 10.1094/PD-90-1457A

Szychowski JA, Vidalakis G, Semancik JS (2005) Host-directed processing of Citrus exocortis viroid. Journal of General Virology 86: 473-477. doi: 10.1099/vir.0.80699-0

Trinh J, Li T, Franco JY, et al. (2022) Citrus relatives exhibit natural variation in perception and response magnitude to microbial features. bioRxiv 2022.07.15.500235; doi: 10.1101/2022.07.15.500235

Vernière C, Perrier X, Dubois C, et al. (2004) Citrus viroids: Symptom expression and effect on vegetative growth and yield on clementine trees grafted on trifoliate orange. Plant Disease 88(11): 1189-1197. doi: 10.1094/PDIS.2004.88.11.1189

Vernière C, Perrier X, Dubois C, et al. (2006) Interactions Between Citrus Viroids Affect Symptom Expression and Field Performance of Clementine Trees Grafted on Trifoliate Orange. Phytopathology 96(4): 356-368. doi: 10.1094/PHYTO-96-0356

Warrilow D, Symons R (1999) Citrus exocortis viroid RNA is associated with the largest subunit of RNA polymerase II in tomato in vivo. Archives of Virology 144(12): 2367–2375. doi: 10.1007/s007050050650