Agalla de corona (Agrobacterium tumefasciens = Rhizobium radiobacter)

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Condición fitosanitaria: Presente / Presente

Grupo de cultivos: Leñosas (Frutales, Forestales, Ornamentales)

Rango de especies hospedantes: +600 especies. Agrobacterium spp. es capaz de infectar principalmente plantas dicotiledóneas (Winans, 1992).

Epidemiología: monocíclica*, subaguda. (*) excepto que durante la misma estación de crecimiento las labores o el riego dispersen el inóculo a partir de un arbol infectado

Etiología: Bacteria. Gram negativa. Considerada biotrófica (*)

Agente causal: 

Agrobacterium tumefaciens (Smith and Townsend 1907) Conn 1942 (Approved Lists 1980) nom. approb. in [Skerman VBD et al. (1980)]

Syn   Agrobacterium radiobacter = Rhizobium radiobacter   (Beijerinck and van Delden 1902) Pribram 1933, effective name

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Agrobacterium rhizogenes (Alippi et al., 2010)

Agrobacterium rubi (Alippi et al., 2010) (arándanos, frambuesos, moreras)

Agrobacterium vitis  (Vitis spp)

Agrobacterium larrymoorei  (Ficus benjamina)

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Taxonomía: Bacteria > Proteobacteria > Alphaproteobacteria > Rhizobiales > Rhizobiaceae > Rhizobium/Agrobacterium group > Agrobacterium > Agrobacterium tumefaciens complex

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Las especies de Agrobacterium se clasificaron por primera vez mediante una taxonomía basada en la patogenicidad de las cepas A. tumefaciens que inducen la agalla de la corona, las cepas de A. rhizogenes que inducen raíces pilosas y cepas no patógenas de A. radiobacter  (Moore et al., 2001). Además, se han descrito otras tres especies: A. vitis, A. rubi y A. larrymoorei. Estas especies inducen agallas en Vitis spp.; arándanos, frambuesos, moreras; y Ficus benjamina, respectivamente (Bouzar y Jones, 2001; Moore et al., 2001; Young et al., 2005; Alippi et al., 2010).

Sin embargo, Young y colaboradores (2001), basados en el análisis filogenético del 16SrDNA, sugirieron que las especies de Agrobacterium deberían ser renombradas como Rhizobium radiobacter, Rhizobium rhizogenes, Rhizobium rubi y Rhizobium vitis. Además, estos investigadores describieron recientemente el aislamiento de Rhizobium skierniewicense de tumores de crisantemo y Prunus spp. (Pulawska et al., 2012) y Rhizobium pusense de la rizosfera del garbanzo (Panday et al., 2011). Sin embargo, otros autores como Farrand y colaboradores (2003) encontraron que, como grupo definido y distinto dentro de las rizobiaceas, el nombre debería mantenerse como Agrobacterium.

En cualquier caso, la clasificación filogenética de Agrobacterium sugiere que se pueden separar en: Agrobacterium biovar 1, que contiene al menos nueve especies genómicas que causan agallas de la corona o raíces pilosas o no son patógenas (Costechareyre et al., 2010; Lasalle et al., 2011); y tres especies estrechamente relacionadas, A. rubi que porta un plásmido Ti e induce agallas principalmente en Rubus spp. (Anderson y Moore, 1979), A. vitis (antes conocida como biovar 3), cuyas cepas que tienen un plásmido Ti provocan agallas exclusivamente en la vid (Lim et al., 2009), y A. larrymoorei, que porta un plásmido Ti y que produce agallas en Ficus benjamina (Bouzar y Jones, 2001). Sin embargo, los ex miembros de Agrobacterium biovar 2 que también inducen agallas o raíces pilosas, ya sea que tengan el plásmido Ti o Ri o no sean patógenos, se consideran Rhizobium rhizogenes (Portier et al., 2006). El Subcomité de Taxonomía de Agrobacterium y Rhizobium confirmó que Rhizobium rhizogenes es una designación válida para la biovariedad 2 (Costechareyre et al., 2010) y también para las cepas de A. radiobacter K84 y A. tumefaciens AK10 (Velázquez et al., 2010).

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Biotipos:

Pulawska y colaboradores (2006), basándose en el análisis filogenético de las secuencias del gen del ARNr 23S, hicieron una clasificación más simple de Agrobacterium en cuatro taxones: Agrobacterium biovar 1, Agrobacterium biovar 2, Agrobacterium vitis (biovar 3) y A. rubi . Por otro lado, A. larrymoorei se dejó como una especie separada.

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Agrobacterium biovar 1 (Syn = A. tumefaciens) = Rhizobium radiobacter, portador de plásmidos Ti o Ri o no patógenos

Agrobacterium biovar 2 (Syn = A. rhizogenes) = Rhizobium rhizogenes, portador de plásmidos Ti o Ri o no patógenos

Agrobacterium vitis  (biovar 3)

Agrobacterium rubi

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Desde entonces, la nomenclatura y taxonomía de Agrobacterium sigue siendo oscura y permanece en debate. El Subcomité de taxonomía de Agrobacterium y Rhizobium sugirió que corresponde a los autores elegir la nomenclatura que se utilizará (Portier et al., 2006).

Una amplia gama de cepas de Agrobacterium pueden compartir el mismo entorno de suelo donde es más probable que se produzca la transferencia horizontal de ADN (Bouzar et al., 1993; Kechris et al., 2006). Teniendo esto en cuenta, en un mismo suelo podrían estar presentes elevados niveles de diversidad entre aislamientos de una misma especie y/o entre diferentes especies. Esta diversidad podría reflejarse, entre otras cosas, en la virulencia de las cepas: su capacidad para infectar y provocar enfermedades en las plantas (Ryder et al.,  1985; Nesme et al., 1987). Sin embargo, de acuerdo con las interacciones hospedante/patógeno, las plantas también pueden diferir en su susceptibilidad a Agrobacterium (Gelvin, 2010), es decir, algunas variedades de uvas, arándanos y frambuesas son particularmente susceptibles a diferentes especies o biovariedades de Agrobacterium (Benjama et al., 2002).

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A. tumefasciens es una bacteria en forma de bacilo, flagelada, habitante del suelo, que posee un amplio rango de hospedantes, capaz de afectar a más de ochenta familias de plantas herbáceas y forestales. Esta bacteria puede infectar más de 600 especies de plantas susceptibles (Thomashow et al., 1980). Algunos de los cultivos de importancia económica en que se presenta la enfermedad inlcuyen: eucalyptus, olivo, vid, mango, frutales de carozo, frutales de pepita, rosa.

(*) actualmente hay controversia sobre si se la debe considerar una bacteria biotrófica o hemibiótrofa. Agrobacterium, podría considerarse un verdadero biótrofo porque no mata a las células de la planta hospedante, sino que induce el desarrollo de tumores vegetales para que proliferen y produzcan metabolitos que puede catabolizar (Kraepiel y Barny, 2016). Sorprendentemente, algunos rasgos de la relación de parasitismo se parecen a los expresados por simbiontes en bacterias de fijación de N estrechamente relacionadas de la familia Rhizobiaceae revelando comportamientos similares entre simbiontes y biótrofos patógenos (González‐Mula et al., 2018).

Las especies de Agrobacterium son particulares porque infectan a sus hospedantes solo a través de heridas que liberan compuestos como la acetosiringona, que activan el mecanismo complejo y único codificado por los plásmidos. Esta compleja interacción da como resultado la inserción de una secuencia de Ti o Ri en el genoma de la planta en el núcleo celular (Gelvin, 2000).

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Antecedentes

Malpighi (1679) describió las agallas en las plantas, quien creía que este crecimiento extraordinario se producía espontáneamente. Agrobacterium fue aislado por primera vez de tumores en 1897 por Fridiano Cavara en Nápoles, Italia. Después de que se reconoció que esta bacteria era la causa de la enfermedad de la agalla de la corona, surgieron dudas sobre el mecanismo por el cual causaba tumores en una variedad de plantas. Numerosos estudios muy detallados llevaron a la identificación de Agrobacterium tumefaciens como la bacteria causal que transfirió hábilmente un principio genético a las células de las plantas hospedantes y lo integró en sus cromosomas. Estos estudios han dado lugar a una variedad de mecanismos sofisticados utilizados por este organismo para ayudar en su supervivencia frente a microorganismos competidores. El conocimiento adquirido a partir de estos descubrimientos fundamentales ha abierto muchas vías para que los investigadores examinen sus principales organismos de estudio en busca de mecanismos similares de patogénesis tanto en plantas como en animales. Estos descubrimientos también avanzaron en la ingeniería genética de plantas domesticadas.

En 1977 se descubrió que las especies de Agrobacterium pueden transferir un segmento discreto de ADN oncogénico (ADN-T) al genoma de las células de la planta hospedante (Chilton et al., 1977). Este hallazgo ha estimulado un intenso interés en la biología molecular subyacente a estas asociaciones planta-microorganismo. El estudio  de Agrobacterium durante los últimos 100 años ha revolucionado la genética molecular de plantas y ha dado origen a una industria completamente nueva dedicada a la modificación genética de plantas. Inicialmente, los estudios estaban destinados únicamente a identificar la causa de las agallas destructivas en plantas ornamentales y árboles frutales. En los Estados Unidos, dos fitopatólogos, Smith y Townsend (1907) reportaron que el agente causante de la enfermedad, la agalla de la corona, era una bacteria a la que llamaron Bacterium tumefaciens. Más de 30 años después, Armin Braun, un científico del Instituto Rockefeller en Princeton, Nueva Jersey, demostró que se trataba de una enfermedad vegetal muy inusual con propiedades nunca antes vistas. Sus observaciones plantearon varias preguntas intrigantes: ¿Cómo puede una bacteria causar una enfermedad que cambia las propiedades nutricionales de las células infectadas (Braun, 1958)? Y lo más sorprendente, ¿cómo podrían ocurrir estos cambios en ausencia de la bacteria (White y Braun, 1941)? Para responder a estas preguntas, se requerían tecnologías que no estaban disponibles para Braun. En la década de 1960, varios laboratorios expertos en las técnicas de genética bacteriana y química de ácidos nucleicos comenzaron a estudiar el patosistema. En un tiempo relativamente corto, se hicieron varios descubrimientos clave. Se descubrió un plásmido inusualmente grande y se demostró su asociación con la formación de agallas (Zaenen et al., 1974). A esto siguió el descubrimiento de que una parte del plásmido se transfirió y se integró aleatoriamente en el cromosoma de la célula vegetal (Chilton et al., 1977; Lemmers et al., 1980; Thomashow et al., 1980; Zambryski et al. , 1980). Durante los próximos 10 años, los estudios de laboratorios de todo el mundo respondieron a estas importantes preguntas. ¿Qué codifican los genes transferidos a la célula vegetal? ¿Qué señales se intercambian entre plantas y bacterias? ¿Y por qué Agrobacterium ha desarrollado la compleja maquinaria necesaria para formar tumores en las plantas? Las respuestas a muchas de estas preguntas han dado lugar a varios paradigmas de importancia biológica general que se relacionan no solo con las interacciones entre bacterias y plantas, sino también con las interacciones entre bacterias y animales. La comprensión de la biología básica de este sistema único hizo posible el desarrollo de Agrobacterium como actor clave en la modificación genética de las plantas. Sin embargo, esta bacteria tiene capacidades que se extienden más allá de la transformación de células vegetales. En el laboratorio, Agrobacterium puede transferir su ADN-T a algas representativas (Kumar et al., 2004), hongos (Bundock et al., 1995) e incluso células humanas (Kunik et al., 2001).

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Síntomas

La Agalla de corona es una enfermedad de amplia distribución mundial, causada por la bacteria Agrobacterium tumefaciens de la familia Rhyzobiaceae. El síntoma característico de la enfermedad son los tumores que causa en plantas leñosas.  Estas agallas o tumores son leñosas y mantienen la coloración y la textura del resto de la corteza.

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Las plántulas de vivero y árboles muy jóvenes atacados pueden presentar retrasos en el crecimiento y desarrollo normales, susceptibilidad a otras enfermedades y, en pocos casos, muerte por anillamiento. Árboles de más de dos años de edad presentan las agallas generalmente en la base del tronco, pero en algunos casos se han observado a lo largo de éste en los puntos de poda o en las ramas. Generalmente los árboles adultos logran desarrollarse con la presencia de la enfermedad sin efectos aparentes; sin embargo, otros patógenos de suelo pueden penetrar por las agallas decadentes y producir otras enfermedades.

Las ferritinas son una gran familia de proteínas de almacenamiento de hierro, que son utilizadas por bacterias y otros organismos para evitar la toxicidad del hierro y como una fuente segura de hierro en el citosol. Agrobacterium tumefaciens tiene dos genes que codifican ferritina: atu2771 y atu2477. La ferritina juega un papel importante en la patogénesis de A. tumefaciens mediante la regulación de la homeostasis del hierro y la supervivencia al estrés oxidativo (Yang et al., 2020).

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Ciclo de la enfermedad

El patógeno penetra a la planta a través de heridas frescas producidas durante las labores de trasplante o mantenimiento, o por insectos y nemátodos del sistema radical. Una vez dentro del hospedante, la bacteria lo estimula a producir una gran cantidad de células (hiperplasia). Estas células continúan dividiéndose mucho más rápido de lo normal (hiperplasia) y aumentan considerablemente su tamaño (hipertrofia). Por tanto, el área afectada se transforma en un tumor o agalla. Estas alteraciones producidas en las células pueden continuar produciéndose, aunque la bacteria ya no se encuentre presente. Cuando los tejidos superficiales de las agallas se deterioran y desecan, generalmente caen al suelo junto con la bacteria, completándose de este modo su ciclo.

La bacteria se dispersa en el suelo por la remoción de éste, el agua de riego, la escorrentía y por la maquinaria utilizada para las labores de manejo (tractores, chapeadoras, etc.). Se ha observado su dispersión en el mismo árbol o entre árboles de la plantación por medio de instrumentos contaminados como cuchillos y podadoras. Las heridas innecesarias son los principales sitios de entrada de la bacteria en los árboles.

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Manejo de la enfermedad

El manejo de la enfermedad debe ser preventivo.

* El control de la enfermedad es de carácter obligatorio en viveros desde 1922.

* La introducción de cepas patógenas de A. tumefaciens se puede evitar mediante una inspección minuciosa de las existencias de los viveros para detectar síntomas de agallas en la corona. Antes del trasplante se deben eliminar las plantas con síntomas.

* El material de vivero debería estar idealmente certificado como libre de agallas y debe tener brotes en lugar de injertarse. Si existe la amenaza de agallas en la corona, deben evitarse todas las prácticas que eviten heridas en el tejido y los insectos masticadores.

* Las variedades muy susceptibles no se deben plantar en suelos que se sabe están infestados con el patógeno. Estos suelos deben sembrarse o plantarse con un cultivo de monocotiledónea, como por ejemplo maíz o trigo, durante varios años.

* Eliminar plantas afectadas y acidificar el hoyo (yeso) en cultivos leñosos (frutales y forestales).

* Evitar el movimiento de suelo.

* Controlar plagas de suelo.

* Utilizar sustratos y agua libre de la bacteria

* Plantar plantas sanas.

* Evitar heridas (cubrir con cicatrizantes)

* Desinfectar las herramientas entre plantas con algún desinfectante

* Tratamiento preventivo de semillas o material de propagación agámica (esqueje, estaca) con el organismo de control biológico no patógeno Agrobacterium radiobacter. En los países en los cuales estos agentes de control biológico están debidamente registrados por los organismos sanitarios competentes, esta es una herramienta de manejo relativamente económico y eficaz para administrar el desarrollo de la agalla de la corona. La cepa K84 de Agrobacterium radiobacter ha sido un agente de control biológico exitoso de la enfermedad de la agalla de la corona durante muchos años en todo el mundo. A pesar de su eficacia demostrada, el riesgo de fallo más importante cuando se usa la cepa K84 es la posibilidad de transferencia del plásmido pAgK84 a cepas patógenas de Agrobacterium. El plásmido pAgK84 codifica la producción y la inmunidad al antibiótico agrocina 84, el principal factor involucrado en el control biológico de la agalla de la corona por la cepa K84. Posteriormente, se obtuvo una segunda generación de la cepa K84, la cepa modificada genéticamente denominada K1026, que contiene una deleción en la región de transferencia de pAgK84.

El descubrimiento de la cepa K84 fue producto de una gran habilidad de observación en el campo, cuando New y Kerr (1972) observaron que la proporción de agrobacterias patógenas y no patógenas estaba estrechamente correlacionada con la incidencia de agallas de la corona en plántulas de almendros. Luego intentaron determinar si al aumentar la cantidad de cepas no patógenas en las raíces, estas bacterias inhibirían la inducción de tumores por parte de cepas patógenas. La cepa K84 se aisló en Australia a partir de suelo obtenido alrededor de una agalla de duraznero, y cuando se inoculó no causó agallas. Se seleccionó entre otros aislamientos no patógenos porque cuando se coinoculó con un patógeno en una proporción de 1:1 en las raíces de las plantas, evitó por completo la formación de agallas en la corona (Kerr, 1972; New y Kerr, 1972). La cepa K84 fue clasificada como A. radiobacter, siguiendo la taxonomía utilizada en ese momento, basada en su falta de patogenicidad, y pertenecía a la biovariedad 2 de Agrobacterium (Kerr y Panagopoulos, 1977).

La cepa K84 porta tres plásmidos autóctonos: pAgK434 (también llamado pAtK84a) de > 300 kb, que codifica la producción de agrocina 434 (Donner et al., 1993); pNoc (también llamado pAtK84b) de 173 kb, que codifica el catabolismo de la nopalina (Sciaky et al., 1978; Ellis et al., 1982) y pAgK84 de 47,7 kb, que codifica la producción e inmunidad a la agrocina 84 (Ellis et al., 1979; Ryder et al., 1987). Como pNoc tiene grandes áreas de homología (más del 50%) con el plásmido Ti de la cepa C58 de A. tumefaciens, se sugirió que pNoc podría ser un producto de deleción de un plásmido de tipo pTiC58 que se ha desarmado en el ADN-T y regiones vir que conducen a una pérdida de oncogenicidad (Clare et al., 1990).

El rasgo principal exhibido por esta cepa de control biológico es la producción del antibiótico anti-agrobacteriano altamente específico Agrocina 84 (Kerr y Htay, 1974). Este antibiótico es un análogo de nucleósido de adenina fraudulento, disustituido, que es activo contra ciertas cepas patógenas de especies de Agrobacterium (Kerr y Htay, 1974; Murphy y Roberts, 1979; Tate et al., 1979; Hayman y Farrand, 1988). La cepa K84 controla con éxito las cepas que son susceptibles a la agrocina 84 y se requiere la producción de este antibiótico para un control efectivo (Kerr y Htay, 1974; Cooksey y Moore, 1982; Lopez et al., 1989). Sin embargo, en condiciones de campo, la cepa K84 también puede controlar patógenos resistentes a la agrocina 84 (Cooksey y Moore, 1980; Lopez et al., 1987; 1989; Bouzar et al., 1991; Vicedo et al., 1993; Penyalver y Lopez, 1999). Los mecanismos utilizados por la cepa K84 para el control de patógenos resistentes a agrocina 84 aún no están completamente determinados, pero los datos disponibles sugieren que el biocontrol logrado por este agente es un fenómeno complejo, siendo la producción de agrocina 84 solo uno de los rasgos involucrados en el proceso (Farrand y Wang, 1992; Vicedo et al., 1993). La cepa K84 produce una segunda sustancia anti-agrobacteriana (agrocina 434), que es menos inhibidora que la agrocina 84 in vitro (Donner et al., 1993). Esta agrocina, que muy probablemente es un nucleósido de citidina disustituido (Fajardo et al., 1995), inhibe solo las cepas biovar 2 de Agrobacterium (ahora llamadas A. rhizogenes). Entonces, la agrocina 434 puede desempeñar un papel en el control biológico de patógenos de biovar 2 susceptibles a la agrocina 434 (McClure et al., 1998). K84 también produce una tercera sustancia similar a un antibiótico denominada ALS84, que in vitro inhibe muchas cepas tumorigénicas de Agrobacterium (Penalver et al., 1994). La actividad inhibidora de ALS84 se correlaciona con la producción de sideróforos por K84 en condiciones limitantes de hierro (Penyalver et al., 2000).

A pesar de su eficacia demostrada, el riesgo de fallo más importante cuando se usa la cepa K84 es la posibilidad de transferencia del plásmido pAgK84 a cepas patógenas de Agrobacterium. Para evitar esta transferencia y salvaguardar el control biológico de la agalla de la corona contra la ruptura debido a la transferencia de pAgK84 desde K84 a cepas patógenas de Agrobacterium, se desarrolló la cepa GEM K1026, que alberga un derivado de transferencia deficiente de pAgK84 (Tra-) (Jones et al., 1988). La cepa K1026 se obtuvo después de una cooperación exitosa entre los equipos australianos involucrados en el descubrimiento y caracterización de la cepa K84 y un equipo norteamericano que trabaja en la biología de los plásmidos de Agrobacterium spp.  (Jones et al., 1988). La eficacia comparativa in vivo de las cepas K84 y K1026 contra las cepas de Agrobacterium tanto susceptibles como resistentes a la agrocina 84 fue determinada experimentalmente en varios países, incluyendo Australia, España, EE. UU., Jordania y Tunisia, demostrando claramente que la cepa K1026 es tan eficaz como la K84 en el control de la agalla de la corona en diferentes condiciones experimentales, hospedantes y países. Ambas cepas controlaron la agalla de la corona incluso bajo alta presión de inóculo. Ambos también pudieron controlar la enfermedad causada por patógenos tanto susceptibles como resistentes a la agrocina 84, lo que demuestra que la cepa K1026 también fue capaz de usar otros mecanismos no relacionados con la susceptibilidad a la agrocina 84, de la misma manera que la cepa K84. Debido a las restricciones al uso de GEM a campo en muchos países, los únicos resultados disponibles sobre la eficacia comparativa del biocontrol en condiciones de campo abierto son los de Túnez y EE. UU., donde ambas cepas mostraron resultados similares (Peñalver et al., 2000).

La aplicación de estas cepas antagonistas empapando semillas o sumergiendo los trasplantes o esquejes puede prevenir la infección de la mayoría de las cepas de A. tumefaciens debido a la producción del antibiótico agrocin 84 por la cepa K84 de A. radiobacter. Algunas propiedades curativas son exhibidas por una mezcla disponible comercialmente de 2,4-xilenol y metacresol en una emulsión de aceite-agua cuando se pinta directamente sobre tumores establecidos. Pero esto rara vez se utiliza debido al elevado costo de la mano de obra y las limitaciones de tiempo. En los países en los cuales estos agentes de control biológico están debidamente registrados por los organismos sanitarios competentes, el control biológico con la bacteria antagónica A. radiobacter se usa generalmente en los viveros forestales, sumergiendo las raíces en una suspensión con la cepa de control biológico A. radiobacter K84 o la K1026.

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