Carbón de la panoja de maíz (Sporisorium reilianum)

Distribución e importancia en Argentina

Sporisorium reilianum se encuentra presente en Argentina. La enfermedad es conocida históricamente en el país, aunque durante varias décadas fue observada con baja frecuencia. A partir de las campañas 2018/19–2020/21 se registró una reemergencia del carbón de la panoja en el área maicera central, con detecciones en Córdoba, Santa Fe y San Luis (Torrico et al., 2021). En campañas recientes continuaron registrándose lotes afectados, particularmente en el sudeste de Córdoba.

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Daños e importancia económica

Las plantas severamente afectadas producen muy poco o ningún grano porque la espiga puede ser reemplazada total o parcialmente por el soro del hongo. Por esta razón, la pérdida de rendimiento del lote suele estar estrechamente relacionada con la incidencia de plantas enfermas. Cuando la espiga de una planta es completamente reemplazada por el carbón, la pérdida de producción de grano puede aproximarse al 100% para esa planta.

En regiones donde la enfermedad alcanza una incidencia elevada se han registrado pérdidas severas; diferentes estudios mencionan reducciones superiores al 50% y, en epidemias excepcionales sobre materiales muy susceptibles, pérdidas cercanas al 80%. Estos valores corresponden a situaciones epidémicas graves y no deben interpretarse como pérdidas habituales de la enfermedad.

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Síntomas y signos

Una característica muy importante de esta enfermedad es la marcada separación temporal entre infección y aparición de síntomas. El patógeno infecta principalmente durante los primeros estadios de desarrollo de la planta, pero los síntomas característicos generalmente no se manifiestan hasta la diferenciación de las inflorescencias (Zuo et al., 2019). Durante el crecimiento vegetativo, algunas plantas infectadas pueden presentar menor altura, macollamiento, proliferación de brotes, alteraciones foliares o acumulación de antocianinas, aunque muchas permanecen aparentemente asintomáticas durante buena parte del ciclo.

Los síntomas más conspicuos aparecen en la panoja y/o la espiga. Parte o la totalidad de las estructuras florales puede ser reemplazada por soros que contienen grandes masas de teliosporas oscuras. Inicialmente, los soros pueden permanecer cubiertos por una membrana que posteriormente se rompe y libera abundantes esporas de color pardo oscuro a negro. En las espigas, la formación normal de granos puede ser parcial o completamente reemplazada por tejido carbonoso; después de la dispersión de las teliosporas suelen permanecer visibles haces vasculares fibrosos.

Además de los soros, S. reilianum puede provocar profundas alteraciones del desarrollo floral. Son características la filodia, en la que órganos florales son reemplazados por estructuras semejantes a hojas, la proliferación anormal de estructuras florales, las espigas deformadas, la esterilidad y las modificaciones de la arquitectura de la panoja. Estas alteraciones reflejan la capacidad del patógeno de modificar procesos fisiológicos, hormonales y de desarrollo del meristema floral.

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Signo y morfología del patógeno

El signo característico consiste en los soros oscuros formados en las inflorescencias, constituidos por grandes cantidades de teliosporas. Las teliosporas son generalmente globosas a subglobosas, de aproximadamente 9–12 µm de diámetro, de color pardo rojizo a oscuro y presentan una pared gruesa con ornamentación equinulada. Al germinar producen un basidio o promicelio septado, a partir del cual se originan células haploides levaduriformes denominadas basidiosporas o esporidios.

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Ciclo de la enfermedad

La principal fuente de inóculo está constituida por las teliosporas presentes en el suelo, donde pueden conservar su viabilidad durante varios años; también pueden ser transportadas externamente sobre las semillas. Bajo condiciones ambientales favorables, las teliosporas germinan y producen un promicelio o basidio del cual se originan células haploides levaduriformes. La compatibilidad entre diferentes tipos de apareamiento permite su fusión y el desarrollo de una hifa dicariótica infectiva, que constituye la fase parasítica del hongo.

La infección ocurre principalmente durante los primeros estadios de desarrollo de la plántula, cuando las hifas infectivas penetran tejidos de raíces y regiones subterráneas, incluyendo coleóptilo y mesocótilo. Una vez establecida la infección, el micelio crece sistémicamente y acompaña el desarrollo de la planta hasta alcanzar el meristema apical. Durante gran parte de esta etapa S. reilianum se comporta como un endófito biotrófico, por lo que la planta puede permanecer prácticamente asintomática.

Al producirse la transición hacia el desarrollo reproductivo, el hongo coloniza los meristemas florales y aumenta marcadamente su biomasa. En las inflorescencias se produce finalmente la esporogénesis y se forman los soros. Cuando estos se rompen, millones de teliosporas son liberadas, contaminando el suelo y pudiendo ser dispersadas por viento, cosechadoras, maquinaria, suelo adherido y material vegetal. Las teliosporas pasan entonces a constituir el inóculo para cultivos posteriores.

Desde el punto de vista epidemiológico, el carbón de la panoja se considera esencialmente una enfermedad monocíclica, porque la infección epidemiológicamente relevante ocurre principalmente durante los estadios iniciales del cultivo y las teliosporas producidas al final del ciclo sirven fundamentalmente como inóculo para campañas posteriores, sin generar sucesivos ciclos secundarios sobre el mismo cultivo.

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Supervivencia y dispersión

Sporisorium reilianum sobrevive principalmente mediante sus teliosporas de pared gruesa en el suelo. Se ha documentado que estas pueden permanecer viables durante varios años, incluso aproximadamente 5–7 años en determinadas condiciones. Esta persistencia explica por qué la rotación puede reducir progresivamente la densidad de inóculo, pero no necesariamente eliminarlo en el corto plazo. La semilla puede transportar teliosporas adheridas externamente, aunque el suelo infestado constituye normalmente la fuente de inóculo epidemiológicamente más importante.

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Condiciones predisponentes

La infección es especialmente favorecida por temperaturas moderadas a elevadas del suelo durante la germinación y emergencia del maíz. Temperaturas de aproximadamente 21–28 °C y baja humedad edáfica; estudios experimentales sitúan condiciones particularmente favorables alrededor de 23–30 °C. Un potencial hídrico relativamente bajo del suelo puede favorecer procesos relacionados con la germinación, reconocimiento y apareamiento de células haploides compatibles y, en consecuencia, incrementar la infección.

Por lo tanto, y a diferencia de muchas enfermedades foliares, períodos relativamente cálidos y secos durante la implantación del cultivo pueden favorecer el establecimiento de la enfermedad. No obstante, la expresión final depende de la interacción entre densidad de inóculo, temperatura y humedad del suelo, genotipo del maíz y velocidad de desarrollo de las plántulas.

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Infección y colonización sistémica

Luego de la formación de la hifa dicariótica infectiva, S. reilianum penetra los tejidos jóvenes de la plántula y establece una interacción biotrófica con las células del hospedante. El hongo puede penetrar incluso genotipos posteriormente considerados resistentes; una parte importante de la resistencia del maíz parece operar limitando el crecimiento endofítico y el avance sistémico de las hifas hacia los tejidos aéreos y los meristemas florales, más que impidiendo completamente la penetración inicial (Zhao et al., 2015).

Una vez establecido, el micelio permanece asociado con los tejidos meristemáticos durante el desarrollo vegetativo. Cuando comienza la diferenciación floral coloniza intensamente las inflorescencias, donde finalmente produce teliosporas. Esta estrategia explica por qué una infección adquirida durante la emergencia puede permanecer prácticamente invisible durante gran parte del ciclo del cultivo y manifestarse recién durante el panojamiento y la formación de la espiga.

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Genoma y proteínas efectoras

El genoma de S. reilianum f. sp. zeae es relativamente compacto, de aproximadamente 18,7 Mb, y contiene alrededor de 6.600 genes (Schirawski et al., 2010). Su comparación con el genoma del carbón común del maíz, Ustilago maydis, mostró una elevada sintenia general, pero también regiones genómicas altamente divergentes enriquecidas en genes que codifican proteínas secretadas y efectores de virulencia (Zuo et al., 2021). Estas diferencias ayudan a explicar las distintas estrategias de infección y sintomatologías producidas por ambos carbones del maíz.

Sporisorium reilianum secreta un complejo repertorio de proteínas efectoras capaces de modificar la fisiología y las respuestas inmunes del maíz. Estudios mediante deleción génica han demostrado que la virulencia depende de numerosos efectores cuyos efectos individuales pueden ser relativamente pequeños pero que, en conjunto, permiten una colonización eficiente. Entre ellos se encuentra Pit2/Sr10529, cuya pérdida reduce marcadamente la virulencia, además de numerosos genes localizados en regiones genómicas específicas asociadas con patogenicidad.

Uno de los efectores mejor caracterizados es Vag2 (Sr10050). Esta proteína es secretada durante el crecimiento biotrófico e interactúa con la corismato mutasa citoplasmática del maíz ZmCM2. Esta interacción modifica el metabolismo del corismato y se asocia con una reducción de las respuestas defensivas dependientes de ácido salicílico (SA), favoreciendo la colonización del hospedante (Zhao et al., 2022). Este mecanismo constituye un buen ejemplo de cómo S. reilianum puede reprogramar procesos metabólicos del maíz para atenuar su inmunidad.

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Diagnóstico

El diagnóstico en plantas adultas generalmente puede realizarse mediante la combinación de síntomas y signos característicos: sustitución parcial o completa de las inflorescencias por soros, presencia de abundantes teliosporas oscuras, filodia y permanencia de haces vasculares fibrosos después de la dispersión de las esporas. La identificación puede complementarse mediante observación microscópica de las teliosporas y mediante técnicas moleculares basadas en PCR. Métodos de PCR convencional y PCR en tiempo real permiten detectar al patógeno incluso durante la fase endofítica asintomática.

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Diagnóstico diferencial con el carbón común del maíz

Debe diferenciarse principalmente del carbón común causado por Ustilago maydis (Zuo et al., 2021). Aunque ambos patógenos pertenecen a Ustilaginaceae y producen masas oscuras de teliosporas, presentan epidemiologías claramente diferentes. U. maydis produce infecciones predominantemente locales y puede formar agallas en hojas, tallos, espigas, panojas y otros órganos a lo largo del ciclo del cultivo. En cambio, S. reilianum infecta predominantemente durante los primeros estadios de la plántula, desarrolla una infección sistémica y prolongadamente asintomática y manifiesta sus síntomas más característicos posteriormente en las inflorescencias.

La filodia y la transformación general de la arquitectura de las inflorescencias, junto con la presencia de masas de teliosporas asociadas con haces vasculares fibrosos, son particularmente características del carbón de la panoja. En situaciones dudosas, la identificación molecular permite confirmar el agente causal.

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Manejo integrado

Resistencia genética del maíz

La utilización de híbridos con buen nivel de resistencia genética constituye la herramienta de manejo más importante, particularmente en lotes con antecedentes de la enfermedad. Debido a que la respuesta frente a S. reilianum posee una fuerte componente genética, pueden existir diferencias importantes de incidencia entre híbridos sometidos a una presión de inóculo similar. Los avances en la caracterización de ZmWAK y otros genes asociados con resistencia están aportando nuevas herramientas para el mejoramiento.

La resistencia al carbón de la panoja es predominantemente cuantitativa y poligénica, aunque existen regiones genómicas con efectos importantes. Numerosos QTL de resistencia han sido identificados en el genoma del maíz; una de las regiones más consistentemente detectadas se encuentra en el cromosoma 2, bin 2.09. Dentro de esta región se identificó ZmWAK, un gen que codifica una quinasa asociada con la pared celular y que contribuye significativamente a la resistencia frente a S. reilianum (Zhao et al., 2022).

Un estudio publicado en Molecular Plant en 2024 demostró que ZmWAK activa una cascada de señalización ZmWAK–ZmSnRK1α2–ZmWRKY53 (Zhang et al., 2024). La activación de esta vía reduce la expresión de genes relacionados con transporte y metabolismo de carbohidratos y restringe la disponibilidad de nutrientes para el hongo en el apoplasto. De este modo, parte de la resistencia del maíz frente a S. reilianum implica una estrategia de restricción nutricional del patógeno.

Más recientemente, un estudio de asociación genómica publicado en 2025 identificó a ZmMYB42 como regulador negativo de la resistencia (Xu et al., 2025). La sobreexpresión de este factor de transcripción incrementó la susceptibilidad del maíz, y se identificaron marcadores moleculares asociados con variación de la resistencia, aportando nuevas herramientas potenciales para los programas de mejoramiento genético.

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El tratamiento de semillas con fungicidas sistémicos puede reducir la infección durante la etapa susceptible de la plántula. Diferentes principios activos han mostrado actividad frente al patógeno, aunque su eficacia depende del producto, dosis, genotipo, presión de inóculo y condiciones ambientales. Para uso comercial deben emplearse exclusivamente productos registrados para el cultivo y siguiendo las indicaciones de marbete. Debido al carácter sistémico de la infección y a que los síntomas aparecen mucho después de la penetración del hongo, el manejo químico debe orientarse fundamentalmente a proteger la planta durante la implantación, y no a aplicaciones tardías una vez observados los soros.

La rotación con especies no hospedantes puede disminuir progresivamente la cantidad de inóculo, aunque su eficacia está limitada por la prolongada supervivencia de las teliosporas en el suelo. En lotes con alta incidencia pueden ser necesarios varios años sin maíz para reducir significativamente la presión de inóculo. En Argentina, SENASA ha recomendado períodos de rotación de aproximadamente 2–5 años en lotes afectados.

Cuando la incidencia es baja, la extracción de plantas afectadas antes de la ruptura completa de los soros puede disminuir la incorporación de nuevas teliosporas al suelo. También resulta conveniente evitar el traslado de suelo contaminado y realizar una limpieza cuidadosa de cosechadoras y otras maquinarias utilizadas en lotes afectados, dado que pueden transportar grandes cantidades de teliosporas hacia lotes libres de la enfermedad.

El control biológico también ha sido investigado. Ensayos de campo con determinadas cepas de Bacillus subtilis aplicadas a la semilla redujeron la incidencia del carbón e incrementaron el rendimiento; sin embargo, estos resultados corresponden a cepas y condiciones experimentales específicas y no implican necesariamente una eficacia equivalente de cualquier producto biológico comercial.

En síntesis, el manejo debe integrar resistencia genética, semillas sanas y apropiadamente tratadas, reducción de la presión de inóculo mediante rotación y saneamiento, y prevención de la dispersión de teliosporas entre lotes. Debido a que la infección ocurre tempranamente pero se manifiesta tardíamente, las estrategias preventivas son considerablemente más importantes que las intervenciones realizadas después de la aparición de síntomas.

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Notas

01 sep 2026. Aumenta la preocupación por el carbón de la panoja, un viejo enemigo del maíz que regresa y obliga a redefinir decisiones de siembra

2024. El carbón de la panoja, otro problema sanitario que enciende alarmas en el maíz

31 may 2022. Después de casi 80 años vuelven casos de Carbón de la panoja del maíz

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