Sarna común de la Papa (Streptomyces scabies)

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Condición fitosanitaria: Presente

Grupo de cultivos: Hortícolas

Especie hospedante: Papa (Solanum turberosum L.)

Rango de hospedantes: Streptomyces tiene un amplio rango de hospedantes que comprende cultivos formadores de tubérculos como papa (Solanum tuberosum), la remolacha (Beta vulgaris), la zanahoria (Daucus carota), la chirivía (Pastinaca sativa), el rábano (Raphanus sativus), el colinabo (Brassica napobrassica) y el nabo (Brassica rapa). S. scabies también inhibe el crecimiento de plántulas en plantas monocotiledóneas y dicotiledóneas (Lerat et al., 2009). Las especies patógenas de Streptomyces no muestran un alto nivel de especificidad por el hospedante en condiciones controladas. Leiner et al. (1996) reportaron sobre el efecto de la inoculación con cepas virulentas de S. scabies en las plántulas de 14 plantas de cultivo, incluidas especies de monocotiledóneas y dicotiledóneas. La presencia de la bacteria patógena alteró negativamente el crecimiento de los brotes en 11 de las especies analizadas. Sin embargo, la variedad de hospedantes propensos a la infección por sarna común en condiciones de campo parece estar restringida a un número limitado de cultivos agrícolas (Goyer y Beaulieu, 1997). (*)

Etiología: Bacteria. Gram positiva filamentosa (**)

Agente causal: Streptomyces scabiei corrig. (ex Thaxter 1891) Lambert and Loria 1989; S. europaeiscabiei; S. turgidiscabies; S. acidiscabies; S. luridiscabiei sp. nov., S. puniciscabiei sp. nov.; S. niveiscabiei sp. nov. (*)

El cambio de nombre a Streptomyces scabies ocurrió en 1948, se revivió en 1989, pero luego se cambió a S. scabiei en 1997 para seguir la convención gramatical (Lambert y Loria, 1989). Sin embargo, el nombre S. scabies tiene un uso ampliamente aceptado, especialmente entre los investigadores de fitomejoramiento y manejo de enfermedades (Braun et al., 2017).

(*) En un estudio preliminar, Henao et al. (2021) detectaron las especies  S. pratensis, S. xiamenensis y species desconocidas (sin poder clasificar), como patógenas causantes de sarna de la papa en Colombia.

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Taxonomía: Bacteria > Terrabacteriagroup > Actinobacteria > Actinobacteria > Streptomycetales > Streptomycetaceae > Streptomyces

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Las especies de Streptomyces son bacterias saprofitas que habitan en el suelo, de las cuales solo unas pocas causan enfermedades en las estructuras subterráneas de las plantas (Locci, 1994). Streptomyces scabies, agente causal de la sarna común en los tubérculos de papa (Solanum tuberosum), es la especie más conocida, pero no la única (Loria et al., 1997; Wanner, 2006). En la República Argentina se han reportado hasta la fecha tres especies fitopatógenas: S. scabies, S. acidiscabies y S. turgidiscabies (Barrera et al., 2013).

La producción de fitotoxinas llamadas taxtominas es esencial para la virulencia de los agentes comunes que causan la sarna. Los genes implicados en la vía biosintética de las taxtominas y otros genes de virulencia se agrupan en una gran isla de patogenicidad.

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(**) El género Streptomyces tiene un ciclo de vida de desarrollo complejo (Flärdh y Buttner, 2009). Streptomyces tiene un crecimiento aéreo filamentoso y ramificado que produce esporas en cadenas, llamadas gonidios. Por lo tanto, S. scabies es una bacteria que se asemeja a los hongos debido a su morfología filamentosa. El micelio está compuesto por hifas delgadas (de aproximadamente 1 μm de diámetro), ramificadas, con pocas o ninguna pared transversal. Las esporas cilíndricas (0,5 por 0,9-1,0 μm) se producen en cadenas espirales maduras que contienen 20 o más esporas (Lambert y Loria, 1989). Las esporas se liberan de la punta de las hifas. En comparación con las endosporas formadas por especies de Bacillus, las esporas de Streptomyces son mucho menos resistentes a condiciones adversas, aunque pueden sobrevivir durante largos períodos de tiempo en un estado desecado (Flärdh y Buttner, 2009). Por tanto, parecería que las esporas de Streptomyces en gran parte latentes están bien adaptadas para la dispersión del organismo en el medio ambiente (Hopwood, 2007).

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En la figura se esquematiza el desarrollo morfológico durante el ciclo de vida de S. coelicolor, otra especie de Streptomyces, a modo de ejemplo. La germinación de una espora implica hinchazón, polarización del crecimiento y aparición de un tubo germinativo que se convierte en hifa. Las hifas crecen por extensión de la punta y se ramifican en un micelio vegetativo que crece a lo largo y profundo del sustrato, dando lugar a la colonia vegetativa. En respuesta al agotamiento de nutrientes y otras señales, las hifas aéreas rompen la tensión superficial, escapan del ambiente acuoso y crecen en el aire. Las hifas aéreas se diferencian en una larga cadena de compartimentos de esporas, que luego desarrollan paredes de esporas gruesas, sintetizan un pigmento de esporas de policétido gris y desarrollan las otras características de las esporas maduras. Las esporas, en gran parte latentes, son el medio para la dispersión de este organismo en el medio ambiente y pueden eventualmente germinar cuando encuentran las condiciones adecuadas (Flärdh y Buttner, 2009).

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Antecedentes

Entre las enfermedades bacterianas, la sarna común es la enfermedad más devastadora de la papa, causando pérdidas económicas significativas en los países productores de papa del mundo (Al-Mughrabi et al., 2016; Braun et al., 2017; Zhang et al., 2013; Slabbert et al., 2016; ). La distribución de esta enfermedad es generalizada, ya que actualmente está presente en todo el mundo, dondequiera que se cultive papa (Lerat et al., 2009). La sarna común de la papa está presente en todas la regiones productoras del cultivo de la Argentina. El agente causal de la sarna común de la papa se identificó por primera vez en América del Norte a fines del siglo XIX (Thaxter, 1892).

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Síntomas

La enfermedad se caracteriza por la presencia de lesiones de apariencia corchosa en los tubérculos. Las lesiones más comunes son las superficiales y las profundas. Las lesiones superficiales se limitan a la cáscara del tubérculo y su aspecto puede variar desde una capa reticulada, a lesiones elevadas. Las lesiones profundas ingresan en el tubérculo produciendo hoyos de dimensiones variables, que en ocasiones se asemejan al daño causado por insectos del suelo. Un tubérculo puede tener los dos tipos de síntomas. Los síntomas superficiales desmerecen la calidad comercial de los tubérculos. A nivel de las lenticelas de los tallos subterráneos (tubérculos), aparecen pústulas corchosas o cráteres que se internan en el tubérculo. En ataques intensos, aumenta la posibilidad de penetración de organismos causantes de podredumbres secundarias durante el almacenaje de las papas.

Los síntomas comunes de la sarna común aparecen como lesiones corchosas poco profundas, elevadas o profundas distribuidas al azar. Su tamaño y color son bastante variables, pero las lesiones suelen ser de color marrón con un diámetro de unos pocos milímetros. Ningún síntoma por encima del suelo revela la presencia de la enfermedad, ya que los tejidos aéreos de las plantas infectadas con sarna permanecen sanos.

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Patogénesis

(*) El proceso de infección del hospedante que conduce a la sarna común en condiciones naturales parece estar gobernado por complejas interacciones planta-patógeno (Dees et al., 2014; Jourdan et al., 2018). Algunos cultivares de papa se reconocen como resistentes o moderadamente sensibles a la enfermedad (Hiltunen et al., 2005).

Las especies patógenas de Streptomyces producen toxinas fitotóxicas como el thaxtomin (ThxA) (Bignell et al., 2014; Clarke et al., 2022), el coronafacoyl (Bown et al., 2017; Bown y Bignell, 2017) y fridamycin E (anthraquinone) (Natsume et al., 2018). Las taxtominas (thaxtomins), metabolitos secundarios producidos por cepas patógenas de Streptomyces, de la familia de las fitotoxinas dipéptidas modificadas, desempeñan un papel fundamental en el desarrollo de los síntomas de la sarna a través de la infección, colonización y destrucción de los tejidos de las raíces (Loria et al., 2006; Bignell et al., 2014). En la mayoría de las especies de Streptomyces patógenas, la taxtomina A es la forma predominante encontrada (King et al., 1992; Lerat et al., 2009). Cuando la toxina purificada se aplica a tejido vegetal, causa necrosis e hipertrofia celular, ambos síntomas de la infección del tubérculo por S. scabies (Lawrence et al. 1990). El sitio de acción de las taxtominas en la célula vegetal es un componente universal de las paredes celulares de las plantas, es decir, la celulosa (inhibidor de celulosa sintasa) (Lerat et al., 2009). Sin embargo, los mecanismos de acción de estas toxinas se han identificado solo parcialmente hasta la fecha. También se ha demostrado que la presencia de taxtomina activa los mecanismos de defensa de las plantas (Duval et al., 2005; Errakhi et al., 2008; Tegg et al., 2005). La regulación de la síntesis de taxtomina A es compleja. La biosíntesis de taxtomina A es inducida por la presencia de los polisacáridos vegetales celobiosa y celotriosa (Johnson et al., 2007; Wach et al., 2007). Aunque el compuesto de origen vegetal celobiosa ahora se reconoce como el inductor de la síntesis de taxtomina A a nivel genético, otras moléculas (incluidos los aminoácidos aromáticos y algunos metabolitos secundarios) muestran efectos inhibidores sobre la producción de la toxina. Se hipotetiza que la suberina estimula el metabolismo secundario y, por lo tanto, podría favorecer la producción de taxtomina (Lauzier et al., 2008; Lerat et al., 2010). Se ha demostrado que el gen ThxA inhibe la biosíntesis de celulosa, promueve la hipertrofia y causa la muerte celular programada en las células vegetales (Loria et al., 2003; Duval  et al., 2005; Tegg et al., 2005). Los genes biosintéticos ThxA residen en una isla de patogenicidad móvil (PAI) en genomas de cepas patógenos de Streptomyces (Kers et al., 2005; Huguet-Tapia et al., 2011, 2012).

Recientemente, se ha reportado la toxina scabin, una ADP-ribosiltransferasa que actúa sobre el ADN (Lyons et al., 2016; Vatta et al., 2021). Scabin es una proteína de 22 kDa de 200 residuos que es una enzima de dominio único (Joshi et al., 2010).

Adiconalmente, estos investigadores confirmaron que la vía Tat secreta múltiples proteínas que son necesarias para una virulencia completa (Joshi et al., 2010). La principal característica distintiva del sistema Tat es que transporta proteínas completamente plegadas a través de la membrana citoplasmática. A pesar del hecho de que el sistema Tat es un sistema general de exportación de proteínas, las proteínas secretadas por Tat contribuyen a la virulencia en algunas bacterias Gram negativas y Gram positivas. Esta vía puede jugar un papel esencial en la virulencia de S. scabies. A través de estudios proteómicos junto con ensayos de secreción de proteínas informadoras, Joshi et al. (2010) verificaron 47 sustratos de Tat en este patógeno y demostraron que un mutante ΔtatC de S. scabies es casi completamente avirulento, y que la vía Tat secreta múltiples proteínas que son necesarias para la virulencia completa.

El gen nec1 participa en la patogenicidad y está físicamente ligado a los genes biosintéticos de la taxtomina A (Bukhalid et al., 1998). La secuencia de nec1 en S. scabies, S. acidiscabies, y las cepas de S. turgidiscabies es idéntica (Bukhalid et al., 1998).

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Condiciones predisponentes

Las condiciones favorables al desarrollo de la enfermedad son (Archuleta y Easton, 1981):

* PH del suelo de reacción neutra a alcalina / pH superior a 5.2.

* Temperaturas promedio de 20 a 22 ° C.

* Bajo contenido de humedad en el suelo durante las primeras semanas de desarrollo del tubérculo (inicio de floración) / humedad del suelo por debajo de la capacidad de campo durante la tuberización temprana.

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Ciclo de la enfermedad y epidemiología

Las especies de Streptomyces son bacterias saprofitas que habitan el suelo, de las cuales solo unas pocas causan enfermedades en las estructuras subterráneas de las plantas (Locci, 1994). El patógeno se propaga a través del suelo y el agua y penetra en los tejidos a través de lenticelas, heridas y estomas en tubérculos jóvenes. La bacteria se dispersa por esporas y sobrevive en el suelo, en el agua del suelo y en las semillas (Agrios, 2005). La característica hidrofóbica de las esporas permite que también sean transportadas por artrópodos y nematodos (Loria et al. 2003; 2006). Las esporas germinan y entran en los tejidos de las plantas a través de heridas, sitios de alimentación de las larvas, estomas y lenticelas (Locci, 1994; Agrios, 2005). Se cree que la penetración de los tubérculos por S. scabies y otras especies patógenas de Streptomyces se produce a través de lenticelas jóvenes, probablemente porque aún no han formado una capa de suberina protectora (Locci, 1994). Loria et al. (2003) demostraron que la penetración y el crecimiento ocurren a través de las paredes celulares. Los tubérculos jóvenes son más susceptibles hasta tres o cuatro semanas después de la iniciación del tubérculo (Khatri et al., 2011; Agrios, 2005).

Epidemiológicamente se considera una enfermedad monocíclica.

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Manejo Integrado

* Plantación de cultivares resistentes (ej. Frital INTA, Innovator, Markies, Umatilla Russet)

* Plantación de cultivares tolerantes o poco susceptibles (ej. Atlantic, Pampeana, INTA, Kelune INTA, Russet Burbank).

* Rotar el cultivo con maíz, trigo, cebada, alfalfa. Evitar las rotaciones con plantas hospedantes como: remolacha, zanahoria y trébol rojo. S. acidiscabies no sobrevive en plantas no hospedantes. Ver Larkin et al., 2011.

* Utilizar abonos verdes (Kinkel, 2008; Powelson and Rowe, 2008)

* Utilizar papa semilla sana.

* Tratamientos de papa semilla con fungicidas específicos (mancozeb, fluoxistrobin; fluazinan).

* Riego: especialmente en el período de inicio de tuberización. Mantener el suelo en capacidad de campo durante esta etapa de desarrollo tiende a disminuir la incidencia.

* Limitar los aportes de enmiendas calcáreas.

* Bajar pH suelo aplicando azufre o yeso, mantenerlo entre 5 a 5.2, utilizando fertilizantes que producen acidez como el sulfato de amonio, especialmente para controlar S. scabies. S. acidiscabies que desarrollan a pH de 4,5 a 5,2.

* Control biológico: ej. Bacillus (Lin et al., 2018); especies de Streptomyces promotoras del crecimiento, ej. Streptomyces A1RT (Sarwar et al., 2018; Kalantar Zadeh et al., 2006)

 

Las variedades susceptibles son: Spunta, Kennebec, Shepody, Russet Ranger. Spunta es susceptible a Phytopthora infestans, Sarna Común y PVLR, poco sensible a PVY

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