Muerte regresiva y pudrición de la raíz (Phytophthora cinnamomi)

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Condición fitosanitaria: Presente

Grupo de cultivos: Forestales

Rango de hospedantes: amplio / no específico. P. cinnamomi causa enfermedades en cientos de hospedantes. Es probable que infecte a más de 3000 especies de plantas, incluidas más de 2500 especies nativas de Australia. Zentmyer (1980) enumeró aproximadamente 950 especies hospedantes que incluyen cultivos económicamente importantes como palto, piña, duraznero, castaño y macadamia; plantas hortícolas como rododendro y camelia; y árboles forestales como robles, pinos y eucaliptos. En Australia, P. cinnamomi es un problema no solo en la agricultura y la horticultura, sino que también causa daños generalizados en los ecosistemas naturales en el suroeste de Australia Occidental, Tasmania y Victoria.

Epidemiología: monocíclica, subaguda

Etiología: Pseudohongo. Necrotrófico (hemibiotrófico)

Agente causal: Phytophthora cinnamomi Rands

Taxonomía: Eukaryota > Stramenopiles > Oomycota > Peronosporales > Peronosporaceae > Phytophthora

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Hasta el momento, se han secuenciado 3 genomas (78 Mb) de tres aislamientos de P. cinnamomi (Phytophthora cinnamomi var cinnamomi v1.0; MP94-48v2; NZFS3750v2); y hay dos análisis publicados de transcriptomas disponibles (Meyer et al., 2016; Reitmann et al., 2016).

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Antecedentes

Phytophthora cinnamomi es uno de los patógenos vegetales más devastadores que se conocen y es una de las especies patógenas más invasoras del mundo, presente en más de 70 países. Esta enfermedad representa una amenaza significativa para la flora australiana, ya que P. cinnamomi mata miles de especies de plantas en ecosistemas naturales en Australia Occidental, amenazando el medio ambiente y la biodiversidad.

P. cinnamomi Rands se aisló por primera vez a partir de árboles de canela (Cinnamomum verum) en Sumatra en 1922. Se cree que el patógeno se originó cerca de Papua Nueva Guinea, pero ahora tiene una distribución mundial.

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Síntomas

P. cinnamomi infecta la raíz y generalmente causa la pudrición de raíces finas y fibrosas de plantas leñosas, pero también se ha observado, en algunas especies, que puede causar cancros del tallo. A menudo provoca la muerte regresiva  (dieback) de los brotes jóvenes y se cree que lo hace como resultado de la interferencia con la transpiración de las raíces a los brotes.

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Diagnóstico

Williams et al. (2009) desarrollaron primers para la detección de P. cinnamomi en suelo.

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Ciclo de la enfermedad

P. cinnamomi puede crecer de forma saprófita en el suelo y persiste en el suelo o material vegetal infectado como clamidosporas y, en menor medida, como oosporas (Weste, 1983; Zentmyer y Mircetich, 1966). Cuando prevalecen las condiciones ambientales favorables para el patógeno, se estimula el ciclo de esporulación asexual. Bajo condiciones óptimas de humedad y temperatura, las clamidosporas germinan para producir zoosporangios, que liberan zoosporas infecciosas. Los niveles freáticos altos y el riego excesivo proporcionan las condiciones adecuadas para aumentar los niveles de inóculo de zoosporas y las subsiguientes infecciones radiculares. Por lo tanto, el exceso de agua en el suelo aumenta la incidencia y la severidad de esta enfermedad. Las hifas somáticas forman zoosporangios multinucleados que escinden y liberan de 20 a 30 zoosporas biflageladas uninucleadas. La quimiotaxis de zoosporas es un aspecto vital del inicio de la enfermedad y el genoma de P. cinnamomi contiene homólogos de tres genes implicados en este proceso en P. infestans y P. sojae, una subunidad α de la proteína G (GPA1), una proteína que interactúa con GPA1 (Hint1) y un GPCR (GK4) (Latijnhouwers et al., 2004Wang et al., 2010Zhang et al., 2016). Las zoosporas sin pared se enquistan, formando quistes amurallados que germinan y penetran en la planta (Tippett et al., 1976; Ho y Zentmyer, 1977; Otaye, 2005). Las zoosporas móviles uninucleadas, biflageladas, que se liberan desde los zoosporangios son el principal propágulo responsable de las infecciones. Por lo general, P. cinnamomi infecta las raíces alimentadoras finas, pero también puede invadir los tallos leñosos, especialmente a través de heridas o roturas naturales en la capa peridérmica (O’Gara et al., 2015). Durante un estudio de transcriptómica, se detectó durante la infección de Eucalyptus que el gen de P. cinnamomi más expresado en planta fue un efector de «arrugas» (crinklers en Inglés) putativo (CRN1). El análisis filogenético evidenció una alta similitud de este gen CRN1 de P. cinnamomi con el análogo de Phytophthora infestans (Meyer et al., 2016). Se sabe que algunos efectores de CRN se dirigen a los núcleos del hospedante para suprimir respuestas de defensa del hospedante (Stam et al., 2013a; Stam et al., 2013b). Dentro de las 12 h de la inoculación, P. cinnamomi produce un abundante crecimiento de hifas en la superficie de los tallos a partir de quistes unidos al azar, y dentro de las 24 h se observan apresorios de hifas (engrosamientos similares a los apresorios) y zoosporangios (O’Gara et al., 2015). En 2 o 3 días en un hospedante susceptible, se forman zoosporangios en la superficie de la planta. El ciclo asexual puede repetirse muchas veces en rápida sucesión, amplificando rápidamente el potencial de inóculo en el área infectada. El crecimiento dentro del sistema de raíces causa la pudrición de las raíces e interfiere con la absorción y transporte de agua al brote, lo que resulta en el marchitamiento y clorosis del follaje. Las plantas pueden morir rápidamente o sobrevivir, a menudo sin mostrar síntomas de enfermedad, durante muchos años.

La capacidad de P. cinnamomi para crecer de forma saprofita en el suelo y de formar estructuras de resistencia como las clamidosporas, sumado al crecimiento en forma asintomática en plantas infectadas son factores importantes que contribuyen a la capacidad de supervivencia a largo plazo del patógeno. Se cree que las oosporas sexuales, las clamidosporas asexuales y los agregados de hifas intracelulares permiten que el patógeno sobreviva durante largos períodos (muchos años) en condiciones adversas y dificultan enormemente la erradicación completa de la enfermedad (Jung et al., 2013).

P. cinnamomi es heterotálico con los tipos de apareamiento A1 y A2. Sin embargo, incluso en áreas en las que están presentes ambos tipos de apareamiento, se cree que la diversidad genética surge asexualmente más que como resultado de la recombinación sexual. Por lo que P. cinnamomi se reproduce predominantemente asexualmente incluso en presencia de tipos de apareamiento A1 y A2 (Hardham, 2005). P. cinnamomi puede crecer de forma saprofita en el suelo durante largos períodos, aprovechando rápidamente el advenimiento de condiciones favorables para esporular y producir un gran número de zoosporas biflageladas (asexuales). Las zoosporas móviles son atraídas hacia sitios de infección adecuados, donde se adhieren e infectan la planta hospedante. En unos pocos días, las hifas crecen y se ramifican por los tejidos de las plantas susceptibles, formando zoosporangios en la superficie de la planta, amplificando rápidamente el inóculo de la enfermedad.

Las clamidosporas de Phytophthora son estructuras globosas, de 7 a 90 µm de diámetro, separadas del micelio por un tabique basal (Blackwell, 1949; Waterhouse et al., 1983; Erwin y Ribeiro, 1996). No todas las especies de Phytophthora producen clamidosporas y, en algunas especies, solo ciertas cepas las forman (Waterhouse et al., 1983; Stamps et al., 1990; Erwin y Ribeiro, 1996). Se cree que la reproducción asexual y sexual de Phytophthora es provocada por la inanición de micelio (Bartnicki-García y Wang, 1983). Las clamidosporas se consideran estructuras más resistentes que las zoosporas y los zoosporangios, ya que tienen paredes más gruesas y, en las clamidosporas más antiguas, tienen vacuolas con lípidos e inclusiones densas similares a otras esporas resistentes como las oosporas (Hemmes y Wong 1975; Hemmes 1983).

Se sabe que P. cinnamomi puede sobrevivir hasta 6 años en suelo húmedo (Zentmyer y Mircetich, 1966). La humedad es un factor clave en el establecimiento, propagación y longevidad de las enfermedades causadas por P. cinnamomi. La esporulación asexual requiere un ambiente líquido, tanto para la formación de zoosporangios como para la liberación y actividad de zoosporas móviles. El desarrollo de enfermedades aumenta después de fuertes lluvias y en suelos anegados. Las zoosporas biflageladas producidas durante la esporulación asexual no solo son los principales propágulos infecciosos de P. cinnamomi, sino que también poseen una de las características estructurales que caracteriza a los grupos taxonómicos y filogenéticos a los que pertenecen Phytophthora y otros oomicetos, los pelos tripartitos llamados mastigonemas en el flagelo anterior.

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Manejo Integrado

El control de la enfermedad es difícil en situaciones agrícolas, forestales y aún más desafiante en ecosistemas naturales como resultado de la escala del problema y debido al amplio rango de hospedantes del patógeno y su capacidad para sobrevivir en plantas tolerantes o asintomáticas, y la gama limitada de inhibidores químicos efectivos. Las plantas sin síntomas son una fuente importante de propagación hacia áreas previamente no infectadas, lo cual es un problema importante para los viveros forestales.

Como la mayoría de los patógeno asociados al suelo, no existen medios eficaces para erradicar a P. cinnamomi de las áreas infestadas, ya que sobrevive en suelo húmedo o material vegetal muerto como clamidosporas hasta por seis años (Zentmyer y Mircetich, 1966). Las inyecciones de fosfito (PO3) han demostrado ser útiles para combatir P. cinnamomi en Persea americana (palto, avocado o aguacate) (Darvas et al. 1984), especies de Eucalyptus marginata y Banksia (Shearer y Fairman 2007). Algunas industrias, como la del palto, dependen en gran medida de patrones tolerantes para producir suficiente fruto en presencia de P. cinnamomi. Las respuestas de las plantas a P. cinnamomi varían desde muy susceptibles a completamente resistentes (Allardyce et al., 2012; 2013), pero estas respuestas son complejas y difíciles de describir.

Las medidas preventivas a través del saneamiento son fundamentales. La mejor práctica de manejo de campo es prevenir la introducción del organismo en el campo mediante el uso de semillas limpias y material limpio, así como utilizando suelos arenosos bien drenados con un pH bajo. Tanto la producción de zoosporangios como de zoosporas se inhiben a un pH de 3.3. Sin embargo, a un pH superior a 4.0, la producción de zoosporangios aún se inhibe, mientras que la producción de zoosporas no. En plantas cultivadas en contenedores, un pH bajo no es factible porque el crecimiento de la planta es limitado. Sin embargo, para la propagación del corte, mantener el riego por niebla entre 3.5 y 4.0 puede controlar la formación de zoosporangios y así evitará la formación de zoosporas y enfermedades. El control en plantas cultivadas en contenedores se puede lograr mediante el uso de tierra esterilizada, productos químicos (por ej. Fosetyl Al, metalaxyl o etridiazol), material limpio y lechos de grava gruesos e inclinados sobre los cuales colocar las macetas. La severidad de la enfermedad se puede reducir en viveros plantando en camas elevadas. Las camas elevadas evitan que el agua libre entre en contacto con las raíces de las plantas y promueve un drenaje rápido. La fumigación previa a la siembra puede ser eficaz, pero no alcanza las clamidosporas que pueden estar presentes en los suelos en mayor profundidad.

* Evitar situaciones de estrés para los árboles.

* Evitar la compactación del suelo.

* Aplicación foliar o con jeringa en tejidos de conducción de los árboles de activadores de las defensas de las plantas como por ejemplos los fosfitos.

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