Marchitez, abigarrado de la hoja, secado anticipado y quebrado del tallo del Girasol (Verticillium dahliae)

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Condición fitosanitaria: Presente

Grupo de cultivos: Oleaginosas

Especie hospedante: Girasol (Helianthus annuus  L.)

Rango de hospedantes: amplio, no específico. Además del girasol, provoca importantes pérdidas de rendimiento en alcaucil o alcachofa (Cynara cardunculus L. var. scolymus), coliflor (Brassica oleracea var. botrytis L.), algodón (Gossypium hirsutum L.), berengena (Solanum melongena L.), lechuga (Lactuca sativa L.), olivo (Olea europaea L.), papa (Solanum tuberosum L.), tabaco (Nicotiana tabacum L.), y tomate (Solanum lycopersicum L.), entre otros (Pegg y Brady, 2002). (**)

Epidemiología: monocíclica, subaguda

Etiología: Hongo. Necrotrófico

Agente causal: Verticillium dahliae Klebahn (1913)

TaxonomíaEukaryota > Fungi > Dikarya > Ascomycota > Pezizomycotina > Sordariomycetes > Hypocreomycetidae > Glomerellales > Plectosphaerellaceae > Verticillium

El género Verticillium sensu stricto corresponde a un grupo monofilético de taxa compuesto por V. dahliae que se ha conservado como el Verticillium tipo (Inderbitzin et al., 2011).

Verticillium se coloca en la familia Plectosphaerellaceae (Zare et al., 2007) que está estrechamente relacionada con Colletotrichum en las Glomerellaceae (Zhang et al., 2006), otro importante grupo de patógenos de plantas. Tanto Plectosphaerellaceae como Glomerellaceae son familias de posición filogenética incierta dentro de la subclase Hypocreomycetidae.

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(**) La especialización de V. dahliae de acuerdo con el hospedante puede ocurrir, lo que significa que los aislados de un hospedante dado pueden ser patógenos en otros hospedadores pero, en general, son más virulentos (los síntomas son más severos) en los hospedantes de los que se obtuvieron. En algunos aislados de V. dahliae, la especialización por el hospedante es más pronunciada (Bhat y Subbarao, 1999; Douhan y Johnson, 2001).

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Los hongos que forman microesclerocios no forman apotecios, y no se les conoce la reproducción sexual. Ejemplos son las especies de los géneros Verticillium y Macrophomina. Los microesclerocios son estimulados para germinar ya sea por exudados de raíces de hospedantes o no  hospedantes, o por nutrientes en el suelo. Cuando los microesclerocios germinan producen micelio infectivo, el que generalmente infecta las raíces, penetrando directamente a través de las puntas de las raíces o heridas. En el caso de Verticillium coloniza el xilema en forma sistémica, causando la marchitez, en girasol, algodón, olivo, etc. Los microesclerocios pueden sobrevivir en restos culturales (rastrojos) y en el suelo por muchos años (más de 10 años).

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Antecedentes

Esta enfermedad ha sido históricamente importante en Argentina y Estados Unidos (Gulya et al., 1997; Radi y Gulya, 2007; Galella et al., 2012), así como en países templados de Europa (Harveson y Markell , 2016).

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Sintomatología

La enfermedad suele expresarse a partir de floración, siendo menos frecuentes los ataques en etapas vegetativas. El primer síntoma es una clorosis internerval, generalmente situada de un solo lado de la nervadura principal. El centro de la mancha se necrosa rápidamente, representando uno de los síntomas más comunes, el abigarrado de la hoja. Los tejidos adquieren un color castaño y mueren, y la hoja finalmente se seca completamente. Todas las hojas alimentadas por el mismo sector de la corteza presentan los mismos síntomas a lo largo del tallo. El tallo se ennegrece desde la base, debido al avance del hongo que se instaló desde las raíces. A lo largo del tallo aparecen los microesclerocios sobre la epidermis. Otros síntomas asociados a la enfermedad son el encrespamiento y reducción del área foliar (al reducirse la expansión foliar), y la disminución en altura y diámetro del capítulo de plantas severamente dañadas. Las plantas enfermas sufren marchites prematura, con tallos débiles (propensos a quebrarse) y capítulos inclinados con frutos vanos en el centro.

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Variabilidad genética

Todos los aislamientos evaluados de Francia, Italia, España, Argentina y Ucrania se asignaron al grupo de compatibilidad vegetativa (VCG) 2B (García-Carneros et al., 2014Martín-Sanz et al., 2018). En Bulgaria, Turquía, Rumania y Ucrania, algunos aislamientos se asignaron a VCG6, pero otros no se pudieron asignar a ningún VCG.

La primera raza (NA-1) se detectó en los Estados Unidos y fue controlada por la resistencia en HA 89, que estaba asociada a un solo gen principal o mayor (R) (Fick y Zimmer, 1974; Gulya et al., 1997). Posteriormente, sobre la base de la caracterización fenotípica, se han reportado nuevas razas que quebraron esta resistencia, aparentemente diferentes entre sí, en base a la caracterización fenotípica:  NA-Vd2 en Estados Unidos (Gulya, 2007), y cuatro en Argentina (Bertero de Romano y Vázquez, 1982; Galella et al., 2004; Clemente et al., 2017) y uno en España (García-Ruiz et al., 2014). En Argentina se ha reportado la presencia de cuatro razas patógenas sobre la base del uso de un conjunto de diferenciales que no es público (Clemente et al., 2017). En Europa se han identificado hasta 3 razas del patógeno: V1, V2-EE (Europa del Este) y V2-WE (Europa Occidental) (Martín-Sanz et al., 2018). Este último estudio, realizados por investigadores de España, determinó que la raza V2-WE presente en Argentina (VdS0112) superando V1 (HA 89)  (Bertero de Romano y Vázquez, 1982; Galella et al., 2004), también está presente en España, Francia e Ucrania.

La herencia de la resistencia a la raza NA-Vd2 parece ser recesiva o aditiva en algunas líneas, y en Argentina se está explorando la introducción de resistencia cuantitativa piramidal (Galella et al., 2012).

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Epidemiología

Los microesclerocios liberados al suelo por la descomposición de los restos de cosecha (hongo necrotrófico) le permiten sobrevivir en él por varios años. El patógeno también se puede propagar por conidios adheridos a la semilla. Las especies de Verticillium se reproducen sólo asexualmente, no se conoce ningún estado sexual (Usami et al., 2009). El hongo es potencialmente heterotálico ya que varios aislados contienen el idiomorfo MAT1-1 o MAT1-2 (Usami et al., 2009).

La infección de la planta se da a través de las raicillas o puntas de las raíces. El hongo alcanza los haces xilemáticos y luego se distribuye en forma sistémica por toda la planta. Se conocen algunos mecanismos involucrados en la resistencia o tolerancia de esta enfermedad: cambios anatómicos de los elementos conductores con la formación de sustancias ocluyentes, y cambios fisiológicos que afectan la producción o germinación de esporas.

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Las Medidas de Manejo Integrado  de la enfermedad incluyen

* Siembra de híbridos de girasol resistente o tolerantes a V. dahliae. Es la herramienta más efectiva para manejar esta enfermedad. Es conveniente consultar las publicaciones anuales de comportamiento de híbridos RED INTA-ASAGIR / Red Nacional de cultivares de girasol (ej. Campaña 2019- 2020), en donde el INTA  evalúa el comportamiento de los híbridos frente a marchitez por Verticillium.

* Historia del lote: evitar lotes con historia de la enfermedad.

* Rotaciones largas con cultivos no hospedantes (gramíneas).

* Nutrición balanceada (N).

* La permanencia del rastrojo en superficie (siembra directa) disminuye la densidad de microesclerocios en suelo y por ende puede disminuir la enfermedad.

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